Huston började sin karriär som manusförfattare under 1930-talet. 1941 regidebuterade han medRiddarfalken från Malta och arbetade därefter flitigt som regissör till omkring 40 filmer fram till sin död. Han hade gjort småroller redan som ung men på 1960-talet tog hans skådespelarkarriär fart. Han spelade ofta komiska roller, som iCasino Royale (1967),Candy (1968) ochMyra Breckinridge (1970), men även mer seriösa roller.