Scalia utnämndes 1986 till ledamot avUSA:s högsta domstol av presidentRonald Reagan. Scalia var då den försteitaliensk-amerikanen som utsågs till detta ämbete.[20] Han var vid sin död den ledamot som suttit längst, 29 år.[21] Scalia betraktades som en av de mest konsekventa och konservativa ledamöterna i landets högsta domstol, oftast i konkurrens medClarence Thomas och (under senare år)Samuel Alito. Scalias uppfattning var generellt att domstolens uppgift var att, om än ståndaktigt, tolka lagen såsom skriven och hans domslut hade ett dogmatiskt och ofta arrogant men humoristiskt motstånd mot en successivt ökande trend att försök att tolka in rättigheter och doktrin för att lösa breda politiska frågor, exempelvis rörandedödsstraff (som sedan 1960-talet omtvistat setts som stridande motåttonde tillägget som "grymt och ovanligt") ochabort (lagligförklarat i samtliga delstater 1973 genom prejudikatetRoe vs Wade, som Scalia öppet motsatte sig). Han menade att politiska frågor måste avgöras genom den demokratiska processen och en fri och öppen debatt, och varnade frenetiskt för konsekvenserna av en egenmäktigt stärkt domarkår för splittring och misstro till landets politiska institutioner. Samtidigt hade hans utlåtanden en påtagligliberal prägel, och Scalia stödde (i flera fall i opposition till Thomas, Alito och mer "liberala" ledamöter) den strängt fasthållna yttrandefriheten i frågor om skändande av den amerikanska flaggan, begränsningar av pornografi och våldsamma dataspel med mera, samt anklagades rättigheter under rättsprocessen, exempelvis i fråga om anonyma vittnen och öppen bevisföring. Underkriget mot terrorismen motsatte han sig dock, ibland hätskt, rätten tillhabeas corpus för tillfångatagna misstänkta terrorister, med motivationen att dessa utgör krigsfångar utanför amerikansk jurisdiktion. Scalia författade2008 ett av den sena tidens mer kontroversiella och banbrytande utlåtanden i måletDistrict of Columbia mot Heller, som fastslog – och i hans mening återupprättade —andra tilläggets ställning gentemot lagstiftning som förbjöd eller hårt begränsade möjligheten för individer att köpa och äga vapen, i det aktuella fallet iDistrict of Columbia. Scalia sågs som sin tids ledande originalist och textualist och ansågs ha lett en renässans för objektiva och originalistiska eller förarbetesbetonande (i motsättning till extensiv och framåtskridande, med betoning på domarnas fria tolkningsutrymme) tillämpning av den amerikanska konstitutionen.
På det personliga planet hade Scalia en långvarig vänskap med den liberala ledamotenRuth Bader Ginsburg, som omsattes i flera gemensamma intervjuer och efter hans död i en opera,Scalia v Ginsburg. Hans plötsliga död 2016, under en jaktresa iTexas, utlöste en hård strid om hans plats, till vilken presidentBarack Obama nominerade den erfarne domarenMerrick Garland, som emellertid den sedan januari 2015 av republikanerna kontrollerade senaten vägrade bekräfta. EfterDonald Trumpsvalseger 2016, inför vilken han lovat att tillsätta en värdig efterträdare till Scalia och kallat honom ett "lagens lejon", fylldes den tomma platsen av den erfarne domarenNeil Gorsuch, som ansågs ha konservativ prägel.