Começou como vocalista, flautista e líder da banda derock progressivoGenesis. Posteriormente, lançou-se numa bem-sucedida carreira solo. Peter também é um notório ativista dos direitos humanos.
O Genesis tornou-se rapidamente uma das bandas mais comentadas do país e, sem demora, conquistou fãs naItália,Bélgica,Alemanha e em outros países daEuropa. O apelo inicial da banda estava na presença de palco misteriosa de Gabriel, que se disfarçava com máscaras, maquiagens e trajes teatrais nos shows, representando personagens e símbolos das músicas. Outro recurso que Peter Gabriel usava ao vivo eram as histórias de suspense e humor que contava durante as pausas entre as músicas, enquanto os outros integrantes afinavam seus instrumentos. Nessa primeira fase do Genesis havia uso frequente deluz ultravioleta e bombas de fumaça no palco.
Peter Gabriel nafantasia "Brittania," (Toronto, Outubro de 1974).
Entre as fantasias mais famosas de Gabriel (que ele desenvolveu como forma de superação do medo de palco), incluem "The Flower" ("Supper's Ready", deFoxtrot), "Magog" ("Supper's Ready"), "Britannia" ("Dancing With The Moonlit Knight," deSelling England by the Pound), "The Old Man" ("The Musical Box", deNursery Cryme), "Rael" (The Lamb Lies Down on Broadway) e "The Slipperman" ("The Colony of Slippermen," também deThe Lamb Lies Down on Broadway).
Ovocal de apoio para Gabriel era geralmente feito porMike Rutherford,Tony Banks ePhil Collins, que após longa busca por um substituto, acabou tornando-se vocalista da banda após a saída de Gabriel em 1975. A saída de Gabriel doGenesis resultou de diversos fatores. Após sete anos na banda, Peter sentia-se limitado criativamente, sua presença teatral nos shows causou atrito com os outros integrantes, pois a mídia exaltava suas bizarrices e reduziaMike Rutherford,Tony Banks,Steve Hackett ePhil Collins a reles músicos de apoio do vocalista.
As tensões aumentaram durante a gravação do ambicioso álbum conceitual duploThe Lamb Lies Down on Broadway e respectiva turnê, este sim um conceito criado por Gabriel, enquanto os outros integrantes se encarregaram das composições e arranjos. Por esse tempo, Gabriel foi contatado pelo diretor de cinemaWilliam Friedkin, deO Exorcista, que sondou a possibilidade de escrever um roteiro de filme com o líder doGenesis. Apesar de o projeto não ter saído do papel, a ausência de uma semana da banda desgastou muito a relação do quinteto. Sua saída foi acertada antes da turnê deThe Lamb Lies Down on Broadway.
Outro ponto de tensão foi a gravidez problemática de Jill Moore, mulher de Gabriel. Os médicos não garantiram que Anna-Marie - sua primogênita - nasceria com vida e, diante disso, Peter Gabriel achou por bem ficar por mais tempo com sua família. Como isso significou que o vocalista não estaria disponível para ensaiar, gravar e fazer shows, ficou claro que a saída dele era a única solução. Os sentimentos envolvidos nesse doloroso processo inspiraram Gabriel a compor a canção "Solsbury Hill", que chegou à posição 70ª das 100 mais pedidas daBillboard, em 1978.
Gabriel recusou-se a intitular seus quatro primeiro álbuns-solo (todos são chamadosPeter Gabriel, diferindo somente na arte da capa), já que gostaria que as capas tivessem o mesmo impacto de uma edição especial da revista Time, que normalmente é composta apenas de uma foto e o nome da publicação; posteriormente, nos EUA, os quatro primeiros álbuns foram diferenciados através de numeração e da imagem frontal, na ordemI - Car,II - Scratch,III - Melt eIV - Security. Três deles foram produzidos entre 1976 e 1982 porBob Ezrin. Gabriel trabalhou com o guitarristaRobert Fripp (doKing Crimson) como produtor em seu segundo LP solo, de 1978. Esse álbum é tido como o mais obscuro e experimental por não ter produzido hits.
O terceiro álbum, lançado em 1980, trouxe a colaboração deSteve Lillywhite, que despontava com os primeiros álbuns doU2. É lembrado pelos compactos "Games Without Frontiers" e "Biko", que mostram o novo interesse de Gabriel pelaworld music (especialmente na percussão, no emprego da então nascente técnica do "gated drum", também chamada de "gated reverb", na qual, dentre outras características, não são usados os pratos da bateria), e pela esmerada produção, que fez uso extenso dos recursos de estúdio e processamentos de som.
As sessões de gravação entre 1981 e 1982 com o produtorDavid Lord acabaram resultando no quarto LP,Security, cuja produção teve mais participação do cantor e letrista. Apesar do som peculiar e dos temas introspectivos (preferidos por Gabriel), o álbum foi bem-sucedido e rendeu um sucesso, "Shock the Monkey", para o qual foi realizado umvideoclipe inovador.
Gabriel promoveu todos os seus álbuns com turnês, nas quais, cada vez mais percebia-se o emprego de recursos e conceitos originais, coreografias, tecnologia de ponta, e a redução do uso de maquiagens e daflauta que tanto o celebrizaram na época do Genesis. Para uma das turnês, toda sua banda raspou a cabeça. A turnê de 1982 e 1983 incluía uma sessão de abertura comDavid Bowie. Esse período foi resumido com o álbum ao vivoPlays Live.
Em outubro de 1982, Peter Gabriel se reuniu aoGenesis para um show exclusivo, chamadoSix of the Best, no estádio Milton Keynes, na Inglaterra. A iniciativa partiu do empresário do Genesis,Tony Smith, ao saber que Gabriel estava à beira da falência devido ao seu patrocínio ao festival internacional de artes chamado "World of Music, Arts and Dance" (WOMAD). A situação era tão grave que Peter Gabriel foi jurado de morte por pessoas ligadas aos demais credores do festival. Assim, ele,Tony Banks,Mike Rutherford,Phil Collins,Steve Hackett,Daryl Stuermer eChester Thompson se apresentaram juntos em 2 de outubro daquele ano e conseguiram a renda necessária para Gabriel normalizar sua situação, não ser assassinado, não perder sua gravadora e editora de música (Real World Records) e levar adiante sua carreira. O show foi apresentado porJonathan King, o produtor do álbum de estreia do conjunto.
Apesar de sucesso comercial e de crítica com os álbuns anteriores, sua maior popularidade foi obtida em 1986 comSo. As canções "Sledgehammer", "Big Time" e "In Your Eyes" estouraram nas paradas de sucesso de vários países do mundo. O álbum foi co-produzido porDaniel Lanois, já então reconhecido por seu trabalho noU2.
A canção "Sledgehammer" foi acompanhada por umvideoclipe inovador, que ganhou diversos prêmios noMTV Music Video Awards de 1987, e estabeleceu um novo padrão para vídeos de música, tendo sido decisiva sua influência no surgimento da chamada "indústria do videoclipe". O mesmo aconteceu com "Big Time", cujo clipe usa animação e diversos efeitos especiais. "Sledgehammer" também apareceu na trilha internacional da novelaRoda de Fogo, do Brasil, em 1986. Nessa época, Peter se envolveu fortemente com as causas daAnistia Internacional.
Em seguida foi lançadoUs, em (1992) (também coproduzido por Daniel Lanois), no qual foram explorados problemas pessoais recentes: o fim de seu primeiro casamento, suas crises de depressão causadas pelo transtorno bipolar e sua excessiva preocupação com a forma física e sexo, além da crescente distância entre ele e sua primogênita. A característica introspecção de Gabriel, nesse álbum, se tornou mais intensa, como se pode ver no videoclipe da primeira música de trabalho,Steam, em que aparecem várias referências a mulheres e ao sexo.
A segunda música de trabalho, "Digging in the Dirt", mostra o artista em meio a várias situações conflituosas, violentas, embaixo da terra e coberto de minhocas. Seus problemas com a filha foram explorados em "Come Talk To Me", que tinha vocal de apoio deSinéad O'Connor. O'Connor também cantou em "Blood of Eden", o terceiro compacto do álbum. Os anos 1990 de Gabriel foram resumidos no CD duploSecret World Live (1994). Gabriel ganhou outros trêsGrammys por seus videoclipes.
Após uma grande parada em que se voltou para outros projetos, Gabriel lançouOVO, com a trilha sonora do evento "Domo do Milênio", em Londres, em 2000, cuja proposta foi celebrar artisticamente a civilização Ocidental, com a abordagem de seu passado, presente e as esperanças para o futuro,Long Walk Home, trilha sonora para o filmeRabbit-Proof Fence que ganhou oGlobo de Ouro. Em setembro de 2002 foi lançadoUp, seu primeiro álbum de estúdio na década, o qual tematiza experiências e sentimentos típicos da meia-idade, e mescla novos estilos musicais ao resgate de algumas referências do rock progressivo. Esse álbum teve menos sucesso comercial, embora a crítica tecesse elogios.
AFIFA convidou Peter Gabriel eBrian Eno para organizar uma cerimônia de abertura para a finalCopa do Mundo de 2006 naAlemanha. Peter começou o projeto noOlympic Stadium deBerlim, mas o espetáculo foi cancelado em janeiro do mesmo ano pela FIFA por falta de caixa e suposta falta de interesse, ainda que explicação oficial foi um potencial dano ao gramado do estádio.
Rumores de uma possível reunião da formação clássica doGenesis circularam entre 2004 e 2005, especialmente apósPhil Collins declarar em entrevista que era aberto à ideia de voltar às baquetas e deixar o microfone à Peter Gabriel. Gabriel encontrou com os outros membros em 2005 e 2006, e uma possível turnê paraThe Lamb Lies Down on Broadway foi discutida. Apesar de Gabriel não ter se interessado pelo projeto, Collins, Banks, Rutherford, Stuermer e Thompson embarcaram em uma série de concertos pela Europa.