Stockton urodził się i dorastał w Spokane (Waszyngton), gdzie uczęszczał również do Szkoły Przygotowawczej Gonzaga. Następnie jako student grał w koszykówkę naUniwersytecie Gonzaga, również w rodzinnym mieście. Został wybrany przez Jazz (16. numer ogółem) w pierwszej rundziedraftu NBA w roku 1984.
Chociaż mierzy zaledwie 185 cm wzrostu Stockton uważany był za jednego z najlepszych zawodników, którzy kiedykolwiek grali na pozycji rozgrywającego (point guard). Zakończył karierę mając średnie dwucyfrowe wyniki w dwóch kategoriach – 13,1 punktu oraz 10,5 asysty.
W 2005 dzierżył rekord NBA w liczbie asyst w karierze (15806) oraz przechwytów w karierze (3265). W historii NBA jego wyniki zajmują pięć z sześciu czołowych miejsc na liście sezonów z największą liczbą asyst (jedno miejsce zajmuje Isiah Thomas). Stockton dzierży rekord NBA w liczbie sezonów oraz meczów z rzędu rozegranych w jednej drużynie, a także trzecie miejsce w liczbie rozegranych spotkań (zaKareemem Abdul-Jabbarem iRobertem Parishem). W czasie kariery opuścił tylko 22 spotkania, z czego 18 w jednym sezonie.
W czasie trwania kariery Stockton został wybrany dwukrotnie doPierwszej Drużyny Ligi NBA, sześciokrotnie do Drugiej Drużyny, trzykrotnie do Trzeciej, a także pięciokrotnie doDrugiej Drużyny Najlepiej Broniących Zawodników Ligi. Najwspanialszym osiągnięciem w karierze Stocktona był mecz nr 6 finałów Konferencji Zachodniej przeciwko Houston, kiedy Stockton rzucając nadCharlesem Barkleyem zdobył zwycięskie punkty dla Jazz, a zespół z Utah po raz pierwszy w historii znalazł się wFinałach NBA.
Przez wiele lat Stockton i Karl Malone byli numerem 1 i 2 siły uderzeniowej Jazz. Większość z asyst Stocktona było rezultatem podań do Malone’a. WSalt Lake City sprzedawcy samochodów upamiętnili tę zagrywkę nazywając ją „Stockton to Malone Honda”.
W ostrym kontraście do większości ligi małomówny Stockton ubierał się konserwatywnie poza boiskiem wystrzegając się ekstrawagancji typowych dla wizerunku wielu zawodników. Był także ostatnim znaczącym zawodnikiem NBA, który nosił krótkie spodenki do swojego uniformu. Zwyczaje te przypięły zawodnikowi etykietkę „starej szkoły”, obok jego bardzo fizycznej gry. Z drugiej strony, ankiety wśród zawodników i fanów podobnie często wymieniały jego nazwisko pośród grających najbardziej nieczysto zawodników w NBA, zazwyczaj zaraz za kolegą z drużyny Karlem Malone’em.
Stockton wybrał ogłoszenie emerytury poprzez wydanie oświadczenia, zamiast zwyczajowej konferencji prasowej. Jazz zorganizowali mu później ceremonię odejścia, podczas której władze miasta Salt Lake zmieniły nazwę ulicy przed frontem hali Delta Center, gdzie gra zespół Jazz, na „John Stockton Drive”, aby oddać honor jego osiągnięciom. Numer 12, z którym grał Stockton został wycofany przezUtah Jazz podczas meczu 22 listopada 2004. Stockton razem z całą rodziną mieszka w rodzinnym mieścieSpokane. Przed haląDelta Center stoi jego pomnik.