Den nåværende treneren erTommy Craig og hjemmearenaen er St. Mirren Park som har en kapasitet på litt over ti tusen. De har vunnet den skotske cupen tre ganger, i1926,1959 og1987.
Klubben ble grunnlagt i 1877 da medlemmer av Craigielea Rugby Club, grunnlagt i 1874, også fra Paisley, bestemte seg for å starte en fotballklubb. Fra 1894 spilte St. Mirren hjemmekampene sine påSt. Mirren Park, også kjent som Love Street. I januar 2009 flyttet klubben tilNew St. Mirren Park.
Laget har gjennom tiden fått flere rivaler, best kjent er rivaliseringen med klubbenGreenock Morton.
St. Mirren ble grunnlagt som en herreklubb som sammen med andre idretter også inkluderte cricket og rugby på slutten av det 19. århundre. Den økende populariteten av fotball gjorde at medlemmene valgte å starte et fotballag. De har fått navnet etterSt. Mirin, Paisleys skytshelgen.
St. Mirren spilte deres første kamp den6. oktober1877, og slo Johnstone Britannia 10 på Shortroods. To år senere flyttet klubben til en annen stadion; Thistle Park, Greenhills. St. Mirrens første kamp i den skotske cupen kom på den4. september1880, en 3–0 seier over Johnstone Athletic. Året etter kom «the Buddies» til sin første cupfinale, men de ble slått 3–1 av Thornliebank i Renfrewshire-cupen. I 1883 ble resultatet derimot snudd på hodet, og St. Mirren vant finalen i Renfrewshire-cupen 3–1, mot Thornliebank. Ì 1883 byttet klubben hjemmebane igjen; Westmarch, og slo Queens Park i den første kampen. I 1885 spilte St. Mirren den første kampen mot Morton, noe som endte med tap.
1890-sesongen var en historisk sesong for St. Mirren. De ble da med i opprettelsen av den skotske ligaen, sammen med en annen klubb fra Paisley,Abercorn FC. Av de ti grunnleggerklubbene er det bare fem igjen i dagens ligasystem. Det var under en kamp mot Morton på Cappielow dette året, at St. Mirren spilte en av de første nattkampene ved hjelp av lys fra oljelamper.
St. Mirren flyttet til Love Street i 1894 og nådde sin første finale i den skotske cupen i 1907/08-sesongen, men tapte 5–1 motCeltic FC. Etter cupfinaletapet i 1908 har «The Buddies» kunnet løfte trofeet tre ganger; i 1926, 1959 og 1987. I 1979/1980-sesongen kom St. Mirren på tredjeplass bakAberdeen FC og Celtic i Premier League; deres høyeste sluttplassering i toppdivisjonen noensinne. De ble også den første og siste klubben til å vinne Anglo-Scottish Cup, hvor de sloBristol City FC i en finale over to kamper. Den neste sesongen spilte St. Mirren i Europacup for første gang og sloIF Elfsborg fraSverige med 2–1 sammenlagt. Den neste runden spilte de motSaint-Étienne. Selv om St. Mirrens hjemmekamp endte opp med 0–0, vantSaint-Étienne 2–0 i Frankrike og slo ut St. Mirren.
Klubben har rykket ned fra Premier League to ganger (1991/1992 og 2000/2001), og unngikk nedrykk i 1991 etter omorganisering av ligaen. I 2001 kom St. Mirren sist i Premier League selv om de bare tapte en av de siste syv kampene. «The Saints» kom opp i Premier League igjen etter å ha vunnet 1. divisjon i 2005/06, en sesong hvor St. Mirren også vantChallenge Cup, hvor de sloHamilton Academical i finalen. Resultatet ble 2–1 i Airdrie, og målscorerne var Simon Lappin og John Sutton.
Klubben brukte opprinnelig lysrøde og blå drakter, men byttet til svart og hvitt, som brukes nå. Grunnen for endringen av draktfargene er uklar.
I 1922 ble St. Mirren invitert til å spille i Barcelona Cup, for å feire åpningen avLes Corts, datidens hjemmebane forFC Barcelona. De vant turneringen etter å ha slåttNotts County FC i finalen.
St. Mirren spilte sin siste kamp på Love Street 3. januar 2009 (0-0 motMotherwell), og åpnet den nye banenNew St. Mirren Park 31. januar (1-1 motKilmarnock). Den gamle hjemmebanen er solgt til supermarkedkjedenTesco.