Byen vart grunnlagt i 1804 som einkosakk-stanitsa kallaBatalpasjinskaja, etter Batal-Pasja, ein tyrkisk general av tsjerkessisk nedkomst, som i 1790 vart sigra over i eit slag i nærleiken I 1931 fekk staden bystatus med namnetBatalpasjinsk. Namnet vart i 1934 endra tilSulimov, i 1937 tilJezjovo-Tsjerkessk og om sider Tsjerkessk i 1939.
Tsjerkessk er administrativt, politisk, økonomisk og kulturelt senter for Republikken Karatsjajevo-Tsjerkessia. Av industri i byen finn ein elektroindustri, produksjon av lærvarer og næringsmiddelindustri. Byen har fleire høgare utdanningsinstitusjonar.