Cairney speelde in de jeugd bijLeeds United en stapte in 2007 over naarHull City. Na twee jaar werd hij overgeheveld naar het eerste elftal. Op 25 augustus 2009 maakte hij zijn officiële debuut voor Hull, toen in deLeague Cup met 3–1 gewonnen werd vanSouthend United. Tijdens dit duel maakte Cairney ook direct zijn eerste doelpunt.[1] Nog tijdens dat seizoen, op 31 maart 2010, verlengde de middenvelder zijn verbintenis bij Hull met drie seizoenen.[2] Voor aanvang van het seizoen 2013/14 werd Cairney door Hull verhuurd aanBlackburn Rovers.[3] Een half jaar later werd hij definitief vastgelegd door Blackburn, bij wie hij een contract voor drieënhalf jaar ondertekende.[4] Anderhalf jaar later verliet Cairney Blackburn weer.Fulham nam de middenvelder over en gaf hem een contract tot medio 2019.[5] In 2017 werd deze verbintenis verlengd met twee jaar tot medio 2021.[6] Later die zomer werd hij ook verkozen tot de nieuwe aanvoerder van Fulham na het voetbalpensioen vanScott Parker.[7] Een jaar later kwamen er opnieuw twee seizoenen bij op zijn contract.[8] In 2019 tekende Cairney voor het derde jaar op rij een contractverlenging, tot medio 2024.[9] Een half seizoen voor deze afliep werd zijn contract opengebroken en met een jaar verlengd.[10]
Cairney maakte zijn debuut in hetSchots voetbalelftal op 22 maart 2017, toen met 1–1 gelijkgespeeld werd tegenCanada.Fraser Aird opende de score namens de Canadezen, maar viaSteven Naismith werd het nog voor rust gelijk. Cairney mocht van bondscoachGordon Strachan in de basis beginnen en hij werd veertien minuten voor het eind van de wedstrijd gewisseld ten faveure vanJohn McGinn.[12]