Stewart Downing debuteerde in 2001 in het profvoetbal in het shirt van Middlesbrough FC, waar hij doorstroomde vanuit de jeugd. Daarvoor speelde hij tot en met seizoen 2008/09, op een huurperiode van een half jaar bijSunderland AFC na. Middlesbrough kwam in de zomer van 2009 echter krap in de financiële middelen vanwege een degradatie naar deChampionship. Daarop gaf Aston Villa hem in juli 2009 een vierjarig contract en betaalde het circa €16.800.000,- voor hem aan Middlesbrough.[1]
Na twee seizoenen maakte Downing op 15 juli 2011 de overstap naarLiverpool, waar hij een vierjarig contract tekende. Ook hier speelde hij twee seizoenen voor hij op 13 augustus 2013 tekende bijWest Ham United, voor een bedrag geschat op vijf miljoen euro.[2]
Downing was vanaf 2004 vrijwel altijd basisspeler in dePremier League, inclusief tijdens zijn twee jaar bij West Ham. Hiermee eindigde hij in die tijd op de dertiende en twaalfde plaats.
Downing tekende in juli 2015 een contract tot medio 2019 bij zijn oude clubMiddlesbrough. Dat betaalde circa €7.900.000,- voor hem aanWest Ham United, met nog tot circa €2.150.000,- aan eventuele bonussen in het vooruitzicht. mocht Middlesbrough promoveren naar de Premier League.[3]
In juni 2019 verhuisde Downing naarChampionship-clubBlackburn Rovers nadat Middlesbrough zijn contract niet verlengde.[4] Op 2 augustus 2021 kondigde een 37-jarige Downing zijn afscheid als voetballer aan.[5]