De gemeente heeft een naam met Nederlandse oorsprong. Gelegen aan deIJzer in de aanwezigheid van veleeiken kreeg de plaats de naam 'Ekelsbeke' (Eikels beek) waarvan Esquelbecq de verfranste versie is.
De naam dook het eerst op in een9e-eeuwseoorkonde van Sint-Bertinus. Het leven vanSint-Folkwin (Folquinus van Terwaan), een christen die de bevolkingkerstende, staat erin beschreven. Folkwin, die van 817 tot 855bisschop van Terwaan was, overleed in Ekelsbeke op 14 december 855.
Gevestigd nabij de IJzer was het stadje sinds dit tijdperk beschermd door eenkasteel en een kasteelheer. Over het afgelegen gebouw met zijn bewoners is er uit deze periode nog geen document opgedoken. Van de middeleeuwen tot in 1821 heersten er vijf feodale families. De gebeurtenissen zijn met zekerheid gekend sinds het eind van de 13e eeuw, namelijk sinds 1299. In het jaar 1299 huwt Béatrix, de dochter van Thierry van Ekelsbeke, als enige erfgename, met Gauthier van Ghistelles.
Gedurende meerdere generaties blijft het kasteel in de familie: Jean, Gérard, Jean, Gauthier... Jeanne zal huwen met Louis d'Hallewyn. Men kan vermoeden dat de d'Hallewyns hun bezittingen moesten verkopen onder deSpaanse heerschappij. Deze verkoop had plaats op februari 1584. De koper was Valentin de Pardieu, geboren te Sint-Omaars en gouverneur vanGrevelingen. Hierdoor werd hij de nieuwe landheer en graaf van Ekelsbeke.
Hij stierf tijdens de belegering vanDoullens op 16 juli 1595 en had geen erfgenamen. Valentin de Pardieu had campagne gevoerd metkeizer Karel V. Zijn neef, Levasseur de Guernonval zal de gronden krijgen. Hij wordt de eerstebaron van Ekelsbeke in 1612 en wil zielsgraag de ruïnes van het dorp herstellen, hij laat het kasteel in 1606 restaureren en de kerk in 1610. Hij overlijdt in 1633.
Gedurende 225 jaar zal Ekelsbeke tot deze familie toebehoren. Louis de Guernonval werd er geboren in 1729 en was de laatste die in het begin van de 19e eeuw werd begraven in de crypte van de kerk van Sint-Folkwin. In 1790 werd de gemeente de hoofdplaats van het kanton dat zeven gemeenten bevatte. Maar dit duurt slechts twee jaar totWormhout, de belangrijkste gemeente, deze functie overneemt.
In 1976 verwoestte een grote brand de Sint-Folkwinkerk. In 1978 werd de volledig gerestaureerde kerk met een orgel in Duitse barokstijl terug opengesteld.
In 1793 lijdt Ekelsbeke onder de razernij van deFranse Revolutie. Alles wat herinnerde aan hetancien régime werd vernield, geplunderd of opgeheven. Zo verdwenen bijvoorbeeld de ingemetselde wapenschilden van het kasteel. Op 23 augustus 1793 vond de slag van Ekelsbeke plaats: het belang voor het dorp hiervan was dat het kasteel zijn aanzien verloor.
19e eeuw: geruïneerd door de veldslag van 1793 en 15 dagen vijandelijke bezetting, zullen de Guernovals hun gebied verlaten en verkopen ze het in 1821 aan eenRijsels handelaar, Louis Colombier. Hij stond aan de wieg van de bloei van de gemeente door het verkrijgen van een spoorwegpassage en de bouw van een station. De komst van de eerste treinen in 1848 zorgde voor de vestiging van industrieën en handel.
Alphonse Bergerot, getrouwd met de kleindochter van Louis Colombier was er 56 jaar (van 1852 tot 1908) burgemeester. Hij drukte zijn stempel op het dorp, in 1857 schreef hij tezamen metIepers stadsarchivarisIsidore Diegerick de geschiedenis van het kasteel en zijn heersers.[2] Hij richtte het bejaardentehuis op en de Sint-Jozefschool in 1888.
Eerste Wereldoorlog: Een pijnlijke periode waarbij zo'n 80 Ekelsbekenaars het leven lieten. Bij een groot Duits offensief op de Vlaamse Heuvels in april 1918, werden duizenden soldaten die van het nabije front terugkeerden er verzorgd. Meer dan 600 onder hen bezweken aan hun verwondingen, hetmosterdgas of aan ziekte en werden begraven in een geïmproviseerd kerkhof aan de kant van de stationsweg. In april 1918 werden de gesneuvelden herbegraven in een meer afgelegen terrein dat was geschonken door de Franse Staat.
Tweede Wereldoorlog: De bezetting van het dorp begint in mei 1940 na een gruwelijk gevecht. ZeventigBritse soldaten werden afgeslacht onder het bevel van deSS bij een open plein in het bos. Een gedenkteken dat getuigt van deze oorlogsmisdaad is opgericht bij de route de Wormhout.