In 1961 werd de 23-jarigeGuy Roux benoemd tot trainer van Auxerre, dat toen uitkwam in de Division d'Honneur de Bourgogne. Met beperkte middelen en een harde discipline opende de ambitieuze Roux de weg naar de top. In 1970 won de club als amateurvereniging onder Roux' leiding het kampioenschap van de Division d'Honneur, in 1974 volgde promotie naar het tweede niveau, om vervolgens in 1980 te stijgen naar de hoogste voetbaldivisie van Frankrijk.
Vijfendertig jaar na Roux' aanstelling als trainer werd Auxerre in 1996Frans landskampioen. Ook op Europees niveau verwierf de club inmiddels een groot aanzien. Zo behaalde de club onder meer overwinningen tegenAjax,Glasgow Rangers enArsenal. De hoogtepunten van de Europese campagnes waren het bereiken van de kwartfinalesUEFA Champions League, halve finalesUEFA Cup en het winnen van deUEFA Intertoto Cup in 1997.
In 1994, 1996, 2003 en 2005 werd deCoupe de France in de wacht gesleept. Na de bekerwinst op 5 juni 2005 maakt Guy Roux bekend dat hij stopt als trainer. In totaal was Roux 44 jaar lang actief als hoofdtrainer. Hoewel Guy Roux tijdens zijn lange trainerschap enkele keren voor korte periodes vervangen werd, was het Guy Roux-tijdperk nu definitief over. Twee dagen later werd voormalig Frans bondscoachJacques Santini aan de pers gepresenteerd als nieuwe trainer. Hij heeft de club één seizoen onder zijn hoede gehad.
Met ingang van het seizoen 2006/2007 kwam de club onder leiding vanJean Fernandez. Na een aantal jaren verstoken te zijn geweest van Europees voetbal, eindigde de club in het seizoen 2009/2010 als derde in Ligue 1, waarna via winst opZenit Sint-Petersburg kwalificatie voor de Champions League werd afgedwongen.
De club degradeerde in het seizoen 2011/2012 naar Ligue 2, na een verblijf van 32 seizoenen op het hoogste niveau. Tien jaar later, aan het eind van het seizoen 2021/2022, promoveerde de club weer naar Ligue 1. Nadat de club in het seizoen erna weer was gedegradeerd naar het tweede niveau, volgde in het seizoen 2023/2024 opnieuw promotie als kampioen van Ligue 2.