Originariamente una terra di boschi e paludi, ilPrincipato di Tver' si trasformò velocemente in uno dei più ricchi e popolosi Stati russi. Poiché il suo territorio era difficilmente accessibile alle incursionitatare vi fu un grande movimento migratorio verso i suoi confini dalle terre devastate del sud. Alla fine del secolo fu pronto per contendere alGranducato di Mosca la supremazia sull'interaRus'.
Michail di Tver', che salì al trono diVladimir nel 1305, fu uno dei regnanti medievali russi più amati. La sua politica di aperto conflitto con l'Orda d'Oro portò al suo assassinio nel1318. Suo figlio Dimitridagli occhi terribili gli successe sul trono, e, concludendo un patto di alleanza con il potenteGranducato di Lituania, cercò in tal modo di ampliare la sfera di influenza politica della città.
Preoccupato dalle trame di Dimitri, il nuovoPrincipe di VladimirIvan Kalita lo fece uccidere daiMongoli nel1326. Avuta notizia dell'assassinio, la città si ribellò all'Orda, che, unendo le forze con la Moscovia, riuscì tuttavia a reprimere con brutalità la ribellione. Molti cittadini di Tver' furono uccisi, schiavizzati o deportati. Questo avvenimento fu un terribile colpo per la città nella sua lotta per la supremazia in Russia.
Nella seconda metà delXIV secolo, Tver' fu ulteriormente indebolita dalle lotte dinastiche tra i suoi Principi. Due rami della casa regnante, iKašin e iCholmskij, si combatterono infatti per il trono del Granducato. Le rivendicazioni furono sostenute da Mosca che approfittò della situazione creatasi per consolidare il suo controllo sulla vicina regione.
Durante la grande guerra feudale inMoscovia, Tver' si ribellò nuovamente e concluse un trattato difensivo conLituania,Novgorod,Bisanzio e l'Orda d'Oro. Il Gran PrincipeBoris di Tver inviò uno dei suoi uomini,Afanasij Nikitin, alla ricerca di oro e diamanti nella lontanaIndia. Quest'ultimo scrisse poi un'opera (Viaggio Oltre i Tre Mari) che descrive il suo viaggio dal1466 al1475.
Il 12 settembre1485, le forze diIvan il Grande assediarono la città e la sconfissero. Il Principato fu dato in appannaggio al nipote dello zar e fu abolito dopo alcune decine di anni. Gli ultimi eredi della dinastia un tempo regnante furono giustiziati daIvan il Terribile durante l'Opričnina, mentre Tver' fu assegnata a Simeon Bekbulatovič, in precedenza khan diKasimov. I soli resti del suo effimero regno sono rappresentati dalla graziosa chiesa a forma di tenda sita nel villaggio di Kušalino, 28 km a nord-est di Tver'.
Il declino della città non era comunque segnato: con la costruzione diSan Pietroburgo, Tver' acquistò importanza come principale stazione sulla strada (e più tardi sulla ferrovia) che collegava la nuova capitale a Mosca. Fu in particolare molto visitata dalla nobiltà russa che qui sostava durante i viaggi tra le due città. Dopo il grande incendio del1763, la città fu ricostruita in stileneoclassico. SottoCaterina II il centro fu interamente rinnovato con la demolizione dei vecchi edifici e la loro conseguente ricostruzione in quest'ultimo stile.
Nel1931 la città fu ribattezzata Kalinin, in onore del leader sovieticoMichail Kalinin, nato nei suoi pressi. L'ultimo monumento dell'epoca antecedente alla conquista diPietro il Grande, la Cattedrale del Salvatore, fu distrutta nel1936. Nel1940 laNKVD giustiziò più di 6.200 polacchi, poliziotti e prigionieri di guerra nel campo diOstaškov. LaWehrmacht occupò Kalinin per due mesi nel1941, lasciando la città in cenere. Un movimento di resistenza su larga scala, attivo nella città e nella regione, comportò la morte di più di 30.000 soldati e ufficiali nazisti durante l'occupazione. La città fu il primo grande insediamento in Europa ad essere liberato dallaWehrmacht. Durante laguerra fredda fu sito della base aereaKrjučkovo, oggi non più operante. L'antico nome della città fu ripristinato nel 1990.
Tver' ospita l'Istituto Centrale di Ricerca per la Difesa Aerospaziale del Ministero della Difesa russo. L’istituto è stato fondato nel 2014 e tra i progetti sviluppati ci sono i sistemi di invisibilità dei velivoliSukhoi Su-57 eTupolev Tu-160 e la partecipazione allo sviluppo del sistema missilisticoIskander.
