PacWest Racing promuove Dixon nel suo team per l'intera stagioneCART nel 2001. Dixon ottiene fin da subito risultati migliori del suo compagno di squadra, l'ex pilota di Formula 1Maurício Gugelmin. Dixon conduce la sua prima gara inMessico per 14 giri, trionfando, solo due gare dopo, alNazareth Speedway. All'età di 20 anni, 9 mesi e 14 giorni diventa il più giovane vincitore di una gara CART. Vince anche il Jim Trueman Trophy per il rookie dell'anno classificandosi ottavo in campionato.
Dixon comincia la stagione 2002 nel team PacWest Racing, stavolta di fianco al pilota spagnoloOriol Servià, ma diviene presto chiaro come la scuderia si muova in cattive acque, tristemente a corto di soldi. Dopo la terza gara, Dixon lascia la squadra per unirsi al teamChip Ganassi Racing al fianco diBruno Junqueira eKenny Bräck. Durante la stagione Dixon registra 12 piazzamenti nella top ten, incluso un secondo posto a Denver.
Nel 2003Chip Ganassi si è unito ai team CARTPenske eAndretti Green Racing per passare allaIndy Racing League, un campionato costituito da soli tracciati ovali. Dixon vince la prima gara della stagione aHomestead in Florida. Un incidente conTony Kanaan inGiappone, alla terza gara, lascia Dixon con una mano infortunata. Egli però si riprende e ottiene altre 2 vittorie sufficienti per vincere il campionato al primo tentativo. Stabilisce lungo la strada anche il record di 343 giri consecutivi in testa, era la prima volta che un pilota aveva condotto giri consecutivi in tre gare in successione. A Pikes Peak (sesta gara dell'anno) ha condotto gli ultimi 84 giri per vincere, poi ha condotto ogni giro del successivo evento a Richmond, e all'evento successivo, in Kansas, ha condotto i primi 53 giri. Sebbene fosse il suo primo anno nellaIRL e avesse vinto il campionato, Dixon non era idoneo per il rookie dell'anno a causa della sua esperienza in CART.
Nel 2004, il motoreToyota aveva perso il suo vantaggio e Dixon non riesce a difendere con successo il suo titolo. Nelle 32 gare disputate tra 2004 e 2005, Dixon sale sul podio solo due volte, con un secondo posto ed una sola vittoria. Ha disputato una sessione di test per il teamWilliams di Formula 1. Nel2005 Dixon e i suoi compagni di squadra in Ganassi,Ryan Briscoe e Darren Manning, sono stati al centro di una lunga serie di incidenti. Manning è stato licenziato e l'australiano Briscoe ha evitato per un pelo gravi lesioni quando la sua auto è volata in aria e si è disintegrata dopo aver toccato un'altra vettura e aver infine sbattuto contro il muro di contenimento esterno della terza curva del Chicagoland Speedway. Nel momento più difficile Dixon ottiene la prima vittoria sua e della squadra dal lontano 2003, nell'Indy Grand Prix alWatkins Glen International. Poco dopo, Dixon firma per altre due stagioni con Ganassi.
Ganassi è passato ai motoriHonda per la stagione2006. Dixon è compagno dell'ingleseDan Wheldon, vincitore della500 Miglia di Indianapolis e campione della serie IRL nel 2005. Prima ancora che la stagione IRL iniziasse, i due fecero parte dell'equipaggio che (con Casey Mears) vinse la24 Ore di Daytona. Dixon ha ripetuto la sua vittoria del 2005 all'Indy Grand Prix aWatkins Glen ed è diventato il primo pilota a vincere una gara IRL corsa in condizioni di bagnato. Al Nashville Superspeedway, ha vinto di stretta misura sul suo compagno di squadra Wheldon. È arrivato quarto in classifica, completando 2.504 giri su 2.510 ed essendo l'unico pilota a finire ogni gara, e finendo solamente 15 punti dietro aSam Hornish Jr. e Wheldon.
Dixon è arrivato secondo nellastagione 2007 della IndyCar Series, a 13 punti daDario Franchitti (Andretti Green Racing). Durante l'ultimo evento a Chicagoland, mentre era ingaggiato con Franchitti per la vittoria della gara e del campionato, Dixon, che era in testa, rimase senza benzina nell'ultimo giro, cedendo così a Franchitti vittoria di tappa e campionato. In precedenza aveva ottenuto la sua quarta vittoria dell'anno, all'Infineon Raceway, e la sua terza consecutiva alWatkins Glen Grand Prix. Ha ottenuto quattro secondi posti, inclusa la500 Miglia di Indianapolis accorciata dalla pioggia, ed è finito tra i primi cinque in 10 gare di quella stagione. Ha dominato la Firestone Indy 200 ritardata dalla pioggia al Nashville Superspeedway, la sua seconda vittoria consecutiva nell'evento, e la seconda vittoria consecutiva della stagione. Ha vinto la gara successiva, laHonda 200 il 22 luglio, diventando il terzo pilota nella storia a vincere tre gare IRL di fila, unendosi a Wheldon e Kenny Bräck. Il 5 agosto Dixon stava tentando di vincere la quarta gara consecutiva, alla Firestone Indy 400, quando fu coinvolto in un incidente di sei auto. L'evento ha posto fine alla sua serie di 28 gare consecutive - da quando si era ritirato al Chicagoland Speedway nel settembre 2005 - in cui Dixon non si è ritirato.
Dixon a Indianapolis nel 2008
Quella del 2008 è stata una stagione di grande successo per Dixon che ha vinto il campionato per la seconda volta e ha vinto la sua prima (e fin qui unica)500 Miglia di Indianapolis, partendo dalla pole. Ha anche vinto aHomestead,Texas, Nashville, Edmonton eKentucky, sei vittorie stagionali, un record per la serie. Nell'ultima gara, al Chicagoland Speedway, Dixon doveva finire non peggio di ottavo, seHélio Castroneves avesse vinto la gara, per aggiudicarsi il titolo. Si piazza secondo, dietro a Castroneves, in un fotofinish serrato. In Kentucky porta i suoi giri condotti in carriera a 2.149, diventando il quinto pilota della serie a condurre per oltre 2.000 giri. Sempre in Kentucky, Dixon ha rimpiazzatoAlex Zanardi come pilotaIndyCar più vincente perChip Ganassi (16ª vittoria). Inoltre, ha condotto 869 giri durante l'anno, un record assoluto per una sola stagione. Appena prima dell'evento di Chicagoland, viene annunciato che il compagno di squadraWheldon si sarebbe trasferito al teamPanther Racing nel 2009 e che il nuovo partner di Dixon sarebbe stato lo scozzeseFranchitti, di ritorno dallaNASCAR. Per aver ottenuto il "double", 500 Miglia di Indianapolis e vittoria del campionato, Dixon è stato scelto come Sportivo dell'anno (2008) in Nuova Zelanda agli Halberg Awards tenutisi nel febbraio 2009.
All'inizio della stagione 2009 Dixon non va oltre un sedicesimo e quindicesimo posto nelle prime due gare, aSt. Petersburg eLong Beach. Seguiranno poi dieci podi: le vittorie in Kansas, a Milwaukee, Richmond,Mid-Ohio eMotegi, oltre a un secondo posto a Chicago e terzi posti inTexas, alWatkins Glen, a Edmonton eHomestead. Conduce il maggior numero di giri (73) nellaIndy 500 ma arriva solo sesto. La sua vittoria dominante a Mid-Ohio, per 29,7 secondi, è stata la sua 20ª vittoria nella IRL (21ª della sua carriera), rendendolo il pilota di maggior successo della categoria. C'era una notevole rivalità tra lui e il suo amico e nuovo compagno di squadra, Franchitti, tornato alla IRL dalla NASCAR. All'ultima gara, a Homestead, Franchitti era soli cinque punti dietro Dixon eRyan Briscoe, suPenske, solo a otto punti dal battistrada. Chiunque dei tre avesse vinto la gara avrebbe trionfato anche nel campionato. La gara andò a Franchitti davanti a Briscoe e Dixon. Dixon finì così il campionato secondo, per un solo punto su Briscoe.
Nelle stagioni 2010-12 Dixon vince sette gare, finendo terzo per tre volte terzo nel campionato, due volte dietro al compagnoDario Franchitti trionfatore nelle stagioni2010 e2011.
Dixon vince aPocono, nel luglio 2013, la prima gara che la IndyCar disputa lì dopo 24 anni. Ha ottenuto vittorie consecutive nei due eventi Honda Indy Toronto. Nel GoPro Indy Grand Prix diSonoma 2013, Dixon ha travolto uno dei membri dell'equipaggio diWill Power ed è stato penalizzato. Dixon ha sostenuto che il meccanico aveva camminato davanti alla sua auto, però il direttore di gara Beaux Barfield ha dichiarato che Dixon era entrato nell'area di lavoro di Power. La settimana successiva a Baltimora, Dixon è stato coinvolto in un altro incidente con Power a 22 giri dalla fine e i commissari hanno ignorato le richieste del team di trainare l'auto di Dixon alla pit lane per le riparazioni. Dixon ha chiesto il licenziamento di Barfield e il 6 settembre è stato multato di 30.000 $ e messoon probation. Dixon ha vinto la prima gara del doppio appuntamento diHouston e, finendo quinto nel finale di stagione aFontana, si è assicurato il suo terzo titolo iridato.
Nel 2014 Dixon è stato votato Sportivo dell'anno neozelandese agli Halberg Awards, ha vinto due gare e si è classificato terzo in campionato.
Ha aperto la sua stagione 2015 vincendo la24 Ore di Daytona perChip Ganassi. La stagione 2015 di Dixon è iniziata lentamente con un 15º posto aSt. Petersburg e un 11º in Louisiana. Dixon ha vinto la sua prima gara IndyCar della stagione al Gran Premio Toyota diLong Beach. Ha ottenuto la sua seconda pole alla500 Miglia di Indianapolis e ha condotto il maggior numero di giri (87), ma è arrivato quarto al traguardo, dietro al vincitore della garaJuan Pablo Montoya. Dixon ha trascorso un fine settimana terribile per i suoi standard a Detroit, dove è stato colpito suo compagno di squadra Charlie Kimball. Dixon ha poi dominato la Firestone 600 inTexas, la sua seconda vittoria della stagione. Dixon ha ottenuto risultati in media nella top 10 con un peggior risultato di 18º in Iowa, anche se questo lo ha aiutato poiché il rivale del campionato Juan Pablo Montoya è uscito nelle prime battute. Dixon ha concluso quarto aMid-Ohio e nono aPocono. Dixon è andato aSonoma con la necessità di vincere la gara e fare in modo che Juan Pablo Montoya finisse quinto o peggio per conquistare il campionato, riuscendoci in pieno. Dixon ha vinto la gara mentre il rivale colombiano non è andato oltre il sesto posto. Lui eJuan Pablo Montoya hanno concluso la stagione a pari punti ma con tre vittorie contro le due di Montoya si è aggiudicato il campionato della stagione 2015 della IndyCar Series, il suo quarto.
Dixon nella stagione 2016 ha vinto a Phoenix eWatkins Glen ma è solo sesto in campionato, non arrivando, per la prima volta dal 2006, tra i primi tre. Il suo storico sponsor,Target, si ritira alla fine dell'anno, ponendo fine a una relazione di 27 anni conGanassi e una relazione di 13 anni con Dixon.
Dixon ha aperto la stagione2017 con il terzo posto aSt. Petersburg, il suo miglior piazzamento lì dal 2014. Ha fatto seguire a questo risultato quattro piazzamenti consecutivi nei primi cinque fino alla 500 Miglia di Indianapolis. Ha ottenuto la pole position per la gara, la terza nella sua carriera, stabilendo il miglior tempo in pole daArie Luyendyk 21 anni prima. Si è ritirato dalla gara al 53º giro a causa di un terribile incidente. L'auto di Dixon, dopo aver colpito quella di Jay Howard, si è lanciata in un ribaltamento aereo, atterrando in cima al muro interno, sbriciolando le recinzioni e strappando il gruppo posteriore dalla sua auto. Dixon ne è uscito illeso. È giunto secondo il fine settimana successivo a Detroit dietro a Graham Rahal, ma alTexas Motor Speedway una settimana dopo è stato eliminato per la seconda volta in tre gare. Lui,Will Power eTakuma Satō stavano correndo a stretto contatto a sei giri dalla fine, quando Sato ha perso il controllo e ha toccato la macchina di Dixon, facendoli girare entrambi fuori pista. ARoad America, Dixon ha ottenuto la sua prima vittoria della stagione, battendoJosef Newgarden di 0,5779 s. Dixon è arrivato terzo nel campionato dopo il campioneJosef Newgarden e il campione dell'anno precedenteSimon Pagenaud.
Dixon ha iniziato il2018 con un nuovo sponsor a tempo pieno, PNC Bank. Ha registrato la sua prima vittoria dell'anno in gara 1 a Detroit. Dixon è poi andato nel weekend successivo inTexas e ha dominato di nuovo conducendo 119 giri su 248 giri. Dopo aver capitalizzato gli errori di altri piloti, Dixon ha vinto aToronto ed è finito 5º, 3º, 3º e 5º aMid-Ohio,Pocono, Gateway e Portland. La sua costanza di risultati gli ha permesso di battere la resistenza del suo rivaleAlexander Rossi (ex pilota di F1 e vincitore dell'edizione 2016 della 500 Miglia di Indianapolis) e di conquistare così il suo quinto titolo.
Dixon ha vinto le prime tre gare della stagione2020 inTexas, sull'Indianapolis Road Course (la sua prima vittoria su questa pista) e aRoad America. Alla500 Miglia di Indianapolis Dixon è arrivato 2º in qualifica perdendo per un nulla la pole in favore diMarco Andretti. Dixon sarebbe poi arrivato secondo per la terza volta nella sua carriera alla 500 Miglia di Indianapolis. In campionato dopo la partenza sprint vede il suo vantaggio in classifica erodersi progressivamente per merito del grande recupero diJosef Newgarden. Dixon riesce però a conquistare il suo sesto titolo, piegando il suo rivale Josef Newgarden nell'ultima gara della stagione aSt. Petersburg.[1]