Stabler fu scelto nel corso del secondo giro delDraft NFL 1968 dagli Oakland Raiders[3]. Prima del 1970 non ebbe alcuna possibilità di entrare e durante il periodo 1968-69 trascorse il suo tempo aSpokane nella Continental Football League[4]. Stabler attirò per la prima volta l'attenzione della NFL in una gara di playoff del 1972 contro iPittsburgh Steelers. Dopo essere entrato in campo in sostituzione di Daryle Lamonica, egli segnò un touchdown alla fine del quarto periodo dopo una corsa da 30yard. Gli Steelers, però, rimontarono con un controverso passaggio deviato diTerry Bradshaw perFranco Harris, conosciuto nel football comeThe Immaculate Reception (traduzione: la ricezione immacolata).
Dopo aver sofferto dei gravi infortuni alle ginocchia, Stabler interpretò il ruolo di quarterback in modo più classico, ricorrendo meno alle corse e più ai passaggi, specializzandosi nei drive in rimonta nell'ultimo quarto gioco. Durante il più alto della sua carriera, Stabler poteva contare su una batteria di ricevitori come il più volte finalista per entrare nella Hall of Fame Cliff Branch e gliHall of FamerFred Biletnikoff eDave Casper. La filosofia dei Raiders era inizialmente quella di imporre il proprio gioco sulle corse e in seguito di controllare la partita con passaggi sulla lunga distanza. Malgrado Stabler fosse privo di una notevole potenza nel proprio braccio, egli era un maestro nei passaggi sulla lunga distanza per Branch ed aveva una mira accurata nei passaggi sulla media distanza per Biletnikoff e Casper. Da titolare ad Oakland, Stabler fu nominato giocatore dell'anno dell'AFC nel 1974 e nel 1976, anno in cui lanciò più yard di qualsiasi altro giocatore nella lega. Nel gennaio 1977, egli guidò i Raiders alla loro prima vittoria nelSuper Bowl, superando 32-14 iMinnesota Vikings. Nei playoff del 1977 contro iBaltimore Colts, Stabler completò un passaggio nel quarto periodo divenuto leggendario per Casper, il quale permise di segnare il field goal del pareggio a Errol Mann. Questa giocata, soprannominata "Ghost to the Post", mandò la gara ai supplementari; i Raiders vinsero 37-31 dopo che Stabler lanciò un passaggio da touchdown da 10 yard per Casper.
Dopo due stagioni sotto la media nel 1978 e nel 1979 dove i Raiders non raggiunsero i playoff, dovute principalmente agli addii di personaggi chiave che avevano portato alla vittoria del Super Bowl nel 1976 (tra cui il capo-allenatoreJohn Madden, George Atkinson, Phil Villapiano e Biletnikoff), Stabler fu ceduto agli Houston Oilers in cambio diDan Pastorini prima della stagione 1980. Stabler lasciò i Raiders come loro leader di tutti i tempi in passaggi completati (1.486), yard passate (19.078) e passaggi da touchdown (150).
Gli Oilers videro in Stabler come il fattore mancante per raggiungere i rivali degli Steelers e giungere finalmente al Super Bowl. Houston mancava però di quell'eccezionale talento in attacco che Stabler aveva trovato ad Oakland, comeEarl Campbell e Dave Casper, che fu anch'egli acquisito in uno scambio coi Raiders. Pastorini perse il posto da titolare ad Oakland in favore diJim Plunkett dopo un infortunio e Plunkett guidò i Raiders alla vittoria su Stabler e gli Oilers ai playoff. Bum Phillips fu licenziato alla fine della stagione. Senza il popolare capo-allenatore a guidare la franchigia di Houston, Stabler giocò una stagione mediocre nel 1981.
Stabler si riunì con Bum Phillips firmando con i New Orleans Saints nel 1982. All'epoca, uno Stabler ormai trentasettenne non aveva più la condizione degli anni migliori e i Saints erano una franchigia allo sbando. Dopo tre stagioni senza successi, bloccato dagli infortuni e con la polemica montante su chi dovesse essere il quarterback titolare con l'altro veterano Richard Todd, Stabler si ritirò a metà della stagione 1984.