Nato aPetersburg inVirginia, primo dei tre figli di Joseph Chesire Cotten Sr., vice-direttore di un ufficio postale e Sally Wilson Cotten, dopo essersi diplomato aWashington, Cotten lavorò comeagente pubblicitario e studiò recitazione allaHickman School. Il suo successivo lavoro di critico teatrale lo coinvolse sempre più sul palcoscenico, dove partecipò a diverse produzioni, prima in Virginia e poi aNew York, debuttando aBroadway nel 1930.
Nel 1937 Cotten, diventato amico del produttore e registaOrson Welles, si unì alla compagnia delMercury Theatre, creata dallo stesso Welles, che lo fece partecipare agli allestimenti teatrali del suoGiulio Cesare. Il debutto nel cinema avvenne in una pellicola di Welles,Too Much Johnson (1938), ripresa da una trascrizione per il teatro diWilliam Gillette del 1890.
Cotten fece ritorno a Broadway nel 1939, interpretando il personaggio di C.K. Dexter Haven inThe Philadelphia Story, allestimento teatrale diPhilip Barry. Dopo il clamoroso successo dello scherzo radiofonico deLa guerra dei mondi, Orson Welles ottenne un ottimo contratto con laRKO Pictures. Godendo della più ampia libertà nella scelta degli interpreti dei suoi film, Welles fece in modo di richiamare a sé tutti i suoi vecchi collaboratori della Mercury Company. Tuttavia, dopo un anno dalla firma del contratto, nessuna pellicola era ancora stata realizzata dal regista. Ciò scatenò le ire della casa di produzione, che costrinse Welles a collaborare con il noto scrittoreHerman J. Mankiewicz per la creazione di una prima sceneggiatura.
Nel 1940 iniziarono le riprese della celebre pellicolaQuarto potere, che narrava la storia di un famoso magnate della stampa (interpretato dallo stesso Welles) che inizia la sua carriera come un giovane idealista per tramutarsi in un vecchio uomo d'affari solitario e corrotto; nella pellicola Cotten interpretò il ruolo di Jedediah Leland, il migliore amico di Kane. Quando comparve sugli schermi, il 1º maggio 1941,Quarto potere, ispirato in parte al personaggio diWilliam Randolph Hearst, non ebbe un grande successo di critica, per il semplice motivo che il vero Hearst possedeva gran parte delle testate giornalistiche, le quali evitarono dietro suo ordine di occuparsi del film. Tuttavia nel 1942 la pellicola guadagnò ben nove candidature alPremio Oscar, ma vinse solamente il premio per la migliore sceneggiatura.
Nonostante la fama di Welles quale regista impossibile e ipercritico con i suoi attori, Cotten continuò la sua amicizia e collaborazione con lui anche dopoQuarto potere. Fu così che un anno dopo Cotten interpretòL'orgoglio degli Amberson (1942), adattato e prodotto dallo stesso Welles e al fianco diAgnes Moorehead. Preoccupata per lo scarso successo commerciale del precedente film, laRKO prese il controllo del montaggio e procedette al taglio di almeno un'ora della pellicola originale, ma il film fu comunque ben accolto dalla critica cinematografica. Nonostante la sua ottima interpretazione, Cotten fu ignorato dall'Academy Award, mentre la sua partner Agnes Moorehead ottenne la candidatura quale migliore attrice. Nel 1943 Cotten lavorò nel thriller anti-nazistaTerrore sul Mar Nero, del quale scrisse la sceneggiatura con l'aiuto del suo amico Orson Welles, che produsse ed interpretò il film.Successivamente interpretò numerosi film di successo sotto la guida di registi importanti, in particolareAlfred Hitchcock che gli affidò un memorabile ruolo di psicopatico nell'eccellenteL'ombra del dubbio (1943), e accanto alle maggiori dive diHollywood fra le qualiIngrid Bergman inAngoscia (1944) eIl peccato di Lady Considine (1949),Jennifer Jones inDa quando te ne andasti (1944),Gli amanti del sogno (1945),Duello al sole (1946) eIl ritratto di Jennie (1948), eMarilyn Monroe nel celebre drammaNiagara (1953). Cotten tornò inoltre a lavorare con Welles nelnoirIl terzo uomo (1949) diCarol Reed, in cui interpretò il ruolo dello scrittore Holly Martins.
L'8 giugno 1981 Cotten ebbe unattacco di cuore seguito da unictus che colpì il centro del linguaggio del suo cervello. Iniziò anni di terapia riabilitativa che col tempo gli permise di parlare di nuovo. Nel 1990 gli venne rimossa la laringe a causa del cancro. L'attore morì il 6 febbraio 1994 di polmonite all'età di 88 anni. Fu sepolto nel cimitero di Blandford a Petersburg in Virginia.[1]
Emilio Cigoli inL'ombra del dubbio,Tua per sempre,Da quando te ne andasti,Al tuo ritorno,Gli amanti del sogno,Il ritratto di Jennie,Il peccato di Lady Considine,Peccato,Accadde in settembre,Ormai ti amo,Mi svegliai signora,La frontiera indomita,La morsa d'acciaio,Niagara,Assassinio premeditato,Il fondo della bottiglia,L'assassino è perduto,Il marchio dell'odio,La sposa bella,L'occhio caldo del cielo,Piano... piano, dolce Carlotta,Gli uomini dal passo pesante,La trappola mortale,I crudeli,Latitudine zero
Pino Locchi inL'orgoglio degli Amberson (ridoppiaggio),Il peccato di Lady Considine (ridoppiaggio),Gangsters '70,Le strade di San Francisco,Il giustiziere sfida la città,Il brivido dell'imprevisto
Giulio Panicali inL'orgoglio degli Amberson,Terrore sul Mar Nero,Duello al sole,Il terzo uomo
Sergio Graziani inTora! Tora! Tora!,Indagine su un delitto perfetto,L'isola degli uomini pesce
Mario Feliciani inPetulia, L'abominevole Dr. Phibes,Lady Frankenstein
Bruno Persa inGli orrori del castello di Norimberga,Airport '77