Da adolescente, ricevette da sua nonna unachitarra acusticaGibson 1910[1], e dimostrò presto la sua abilità cominciando a suonare neiclub quando frequentava ilcollege. In seguito adottò il cognome "Denver" in omaggio alla capitale del suo Stato preferito, ilColorado.
L'album non ebbe particolare successo, ma contenevaLeaving, on a Jet Plane, che divenne un numero 1 portato al successo daPeter, Paul and Mary due anni dopo. Registrò altri due album nel1970:Whose Garden Was This? eTake Me to Tomorrow.
Nel1971 l'albumPoems, Prayers and Promises ne decretò il successo su scala nazionale. L'album conteneva la canzoneTake Me Home, Country Roads, che ascese al secondo posto nellaBillboard charts. Il successo venne confermato dall'album successivo,Rocky Mountain High. Per tutti glianni Settanta Denver sfornò una serie di album fortunatissimi, conditi da una serie di partecipazioni televisive (registrò addirittura un album insieme aiMuppets).
Nel1975Thank God I'm a Country Boy riporta il cantante primo nella Billboard Hot 100 ed in Canada seguito daI'm Sorry che arriva ancora primo nella Billboard Hot 100.
Nel1977 lo stato delColorado lo insignì anche del titolo di poeta laureato. Neglianni ottanta enovanta, pur senza raggiungere le vendite del decennio precedente, la popolarità di Denver rimase molto alta in tutti gli Stati Uniti. Parallelamente alla carriera musicale, Denver divenne vegetariano e portò avanti una serie di campagne ambientaliste e umanitarie.
Accanto alla musica, John Denver coltivava una grande passione per il volo. Pilota esperto, possedeva vari aerei. Il 12 ottobre1997 precipitò mentre era ai comandi del suoRutan Long-EZ nellabaia di Monterey inCalifornia.[2]
La versione ufficiale riporta che abbia perso i comandi mentre cercava di azionare la leva della riserva, avendo esaurito il carburante. Gli esami clinici rivelarono che il cantante non aveva fatto uso di droghe, alcol o altre sostanze che potessero alterarne le abilità di pilotaggio.
I resti recuperati in mare vennero cremati e sparsi sulleMontagne Rocciose.