Il club fu fondato il 25 maggio 1925 con il nome diKrasnaja Zarja Leningrado. Nel 1936 cambiò nome inZenit Leningrado. Esordì ben presto nella massima serie delcampionato sovietico di calcio. Retrocesso nel1938, poté partecipare alla massima serie nel 1940 solo grazie alla fusione con i concittadini delloStalinec[1]. Nel 1941 ci fu una nuova fusione con i concittadini delKrasnaya Zarya e dell'Avangard, per dar vita al ProfSoyuzy, che però cambiò immediatamente nome inZenit[2].
Nel1967 lo Zenit finì ultimo nelcampionato sovietico, ma venne salvato dallapolitica, che decise che non era il caso di far retrocedere un club di Leningrado proprio nell'anno del 50º anniversario dellarivoluzione bolscevica[3].
Neglianni ottanta il club raggiunse altri importanti traguardi: il terzo posto nel campionato1980, anno in cui il club divenne proprietà dell'azienda ottica LOMO, la finale della Coppa dell'Unione Sovietica del1984, e, nello stesso anno, il successo più importante, la vittoria deltitolo sovietico, ottenuta con 7 punti di vantaggio sulloSpartak Mosca secondo classificato. L'anno successivo vinse anche laSupercoppa sovietica.
Nel2001 la squadra di San Pietroburgo si piazzò terza in campionato e nel2002 decima in campionato e fu finalista della Coppa di Russia. Nel2003, sotto la guida del nuovo tecnicoVlastimil Petržela, si classificò seconda in Prem'er-Liga e si aggiudicò anche la prima e unica edizione dellaCoppa del campionato russo.
Nel dicembre del 2005 il club passò sotto il controllo dal colosso petroliferoGazprom, che rilevò la quota di maggioranza dello Zenit e stanziò 100 milioni di dollari in nuovi acquisti e nella costruzione di un nuovo stadio che sostituisse ilPetrovskij.
Nel novembre2007, sotto la guida diDick Advocaat, la squadra si aggiudicò per la prima volta il campionato russo, inanellando 10 vittorie nelle ultime 11 giornate. Nel2008 lo Zenit di Advocaat vinse per la prima volta laSupercoppa di Russia (2-1 al Lokomotiv Mosca nel marzo 2008) e fu artefice di grandi imprese inCoppa UEFA. Dopo aver eliminatoVillarreal ai sedicesimi di finale,Olympique Marsiglia agli ottavi,Bayer Leverkusen (battuto per 4-1 in casa) ai quarti di finale, estromise dalla competizione anche il più quotatoBayern Monaco in semifinale. La partita di andata all'Allianz Arena terminò 1-1, mentre nella gara di ritorno allo stadio Petrovskij i russi vinsero per 4-0, infliggendo ai bavaresi la loro sconfitta più larga nella storia delle coppe europee. In finale, il 14 maggio alCity of Manchester Stadium, lo Zenit affrontò iRangers e si impose per 2-0, dopo aver dominato per tutta la gara. Per la squadra russa fu il primo trofeo vinto a livello europeo. Lo Zenit riuscì anche a piazzare un proprio giocatore, l'attaccantePogrebnjak, autore di 10 reti, in cima alla classifica dei marcatori del torneo, alla pari diLuca Toni del Bayern Monaco.
Il 29 agosto 2008, allostadio Louis II diMonaco, lo Zenit si aggiudicò laSupercoppa europea, battendo i detentori dellaUEFA Champions League, gli inglesi delManchester Utd, ed entrando in tal modo a pieno titolo tra le grandi del calcio europeo. Nella stagione 2008-2009 la squadra pietroburghese esordì inUEFA Champions League, dove fu inserita nel girone diReal Madrid,Juventus eBate Borisov. Nonostante le aspettative, complice anche la notevole difficoltà del girone, i risultati faticarono ad arrivare e i russi non andarono oltre il terzo posto, ottenendo comunque l'accesso allaCoppa UEFA. Nel novembre 2008 chiusero poi il campionato al quinto posto.
Givanildo Vieira de Souza, detto Hulk, fu acquistato per 55 milioni di euro e vestì la maglia della squadra fino al 2016
Nel novembre 2009 lo Zenit concluse terzo in campionato. L'11 dicembre, un mese dopo la fine del campionato, il club ufficializzò l'ingaggio del tecnicoitalianoLuciano Spalletti, con contratto triennale[4]. Il 16 maggio 2010 il tecnico toscano condusse la compagine di San Pietroburgo alla vittoria, la seconda nella sua storia, dellaCoppa di Russia, grazie al successo in finale contro ilSibir' Novosibirsk[5].
Nell'estate 2010 lo Zenit acquistòAleksandr Bucharov,Sergej Semak,Aleksandar Luković eBruno Alves. Il 25 agosto 2010, perdendo contro l'Auxerre, lo Zenit fallì l'accesso alla fase a gironi dellaUEFA Champions League, ma proseguì il proprio cammino europeo inEuropa League. Con il tecnico italiano la squadra di San Pietroburgo impose la propria leadership in campionato. Il 3 ottobre 2010 stabilì un record per il campionato russo, facendo registrare 21 partite consecutive senza sconfitte. Il 27 ottobre arrivò la prima sconfitta in campionato, contro loSpartak Mosca. Lo Zenit vinse laPrem'er-Liga 2010 con due giornate di anticipo, il 14 novembre 2010, tornando al successo finale in campionato dopo tre anni[6]. Dopo 16 giornate la squadra aveva ottenuto ben 40 punti (frutto di 12 vittorie e 4 pareggi), stabilendo un nuovo record per la massima divisione russa dopo 16 turni.
Roberto Mancini, allenatore dello Zenit dal giugno 2017 al maggio 2018.
Il 6 dicembre 2011 lo Zenit ottenne per la prima volta la qualificazione alla fase a eliminazione diretta dellaUEFA Champions League, arrivando secondo in un gruppo comprendente anchePorto,Šachtar eAPOEL. Agli ottavi di finale lo Zenit fu eliminato dalBenfica (vittoria per 3-2 in Russia e sconfitta per 2-0 aLisbona).
Il 9 febbraio 2012 Spalletti firmò un prolungamento di contratto al 2015, assumendo anche il ruolo di manager[8].
Il 28 aprile 2012 lo Zenit di Spalletti bissò il successo della stagione precedente, battendo per 2-1 laDinamo Mosca, portandosi così a +15 dalle dirette inseguitrici, il CSKA Mosca e appunto laDinamo Mosca, e aggiudicandosi iltitolo nel primo campionato russo terminato in primavera, con ben tre giornate d'anticipo. Per il tecnico toscano si trattò del quarto trofeo vinto alla guida della squadra.
Per la stagione2012-2013 la squadra condusse una dispendiosa campagna acquisti, con il doppio acquisto da 80 milioni (40 e 40) del brasiliano delPortoHulk e del centrocampista delBenficaAxel Witsel. In campionato la compagine azzurra si piazzò seconda a due punti dal CSKA Mosca. Al termine della stagione allo Zenit mancheranno tuttavia i punti della partita persa 0-3 a tavolino contro la Dinamo a causa degli incidenti provocati dai propri tifosi.
L'11 marzo 2014, a seguito di risultati negativi in campionato e inUEFA Champions League, Spalletti fu esonerato dopo aver vinto solo 2 delle ultime 12 partite ufficiali[9]. Gli subentrò, come traghettatore, l'ex calciatore dello ZenitSergej Semak, poi rimpiazzato dopo alcuni giorni dalportogheseAndré Villas-Boas, con cui la squadra concluse il campionato al secondo posto, ad un solo punto dal CSKA Mosca.
Nel2014-2015 lo Zenit tornò a vincere il campionato russo, il primo dell'era Villas-Boas, con un ruolino di marcia di 20 vittorie e 7 pareggi e 3 sole sconfitte in 30 giornate, concludendo il torneo con 7 punti di vantaggio sul CSKA Mosca. Si aggiudicò anche laSupercoppa di Russia, battendo ilLokomotiv Mosca per 4-2 dopo itiri di rigore (1-1 dopo 120 minuti).
Nel2015-2016, l'ultima annata con Villas-Boas in panchina, come comunicato in anticipo dallo stesso tecnico, lo Zenit concluse terzo, a sei punti dal CSKA Mosca campione e alle spalle della sorpresaRostov. InUEFA Champions League la squadra fece registrare la propria migliore performance di sempre, vincendo cinque partite su sei della fase a gironi, dove affrontòValencia,Lione eGent (l'unica sconfitta dei russi si verificò solo nell'ultima e ininfluente gara contro il Gent). Agli ottavi di finale lo Zenit si arrese nuovamente al Benfica.
Nella stagione 2016-2017 sulla panchina dello Zenit sedette il tecnico rumenoMircea Lucescu, che raggiunse il terzo posto in campionato e non fu confermato. Gli subentròRoberto Mancini, sotto la cui guida la squadra, nel 2017-2018, non andò oltre un deludente quinto posto, mancando l'accesso allaUEFA Champions League; il contratto con il tecnico italiano fu dunque rescisso consensualmente nel maggio 2018.
La dirigenza individuò, con contratto biennale, il successore di Mancini inSergej Semak, ex bandiera del club da calciatore ed ex allenatore dello Zenit. Il ruolo didirettore sportivo fu affidato invece allo spagnolo Javier Ribalta, che ingaggiòClaudio Marchisio, svincolatosi dallaJuventus. In estate la squadra disputò il terzo turno preliminare diUEFA Europa League 2018-2019, in cui si rese protagonista di una rimonta pregevole: laDinamo Minsk batté per 4-0 i russi nel match di andata, ma al ritorno lo Zenit eguagliò il risultato, portando l'incontro ai supplementari, dove le emozioni si alternarono. Al 99º minuto i bielorussi trovarono il gol portando il risultato sul 4-1. A questo punto i russi, che si trovarono anche in inferiorità numerica, per superare il turno dovrebbero vincere almeno per 6-1. Lo Zenit trovò il gol al 108º minuto, per poi siglare la rete della momentanea qualificazione al 116º. Il club di San Pietroburgo fu in grado di realizzare altri due gol: il risultato finale di 8-1 fu il frutto di una rimonta senza precedenti, la più ampia registrata nella storia di una competizione europea. Superato ilMolde, non senza difficoltà, lo Zenit ebbe accesso ai gironi, che superò da prima classificata prima di eliminare ai sedicesimi di finale ilFenerbahçe e poi cadere agli ottavi contro ilVillarreal. L'annata sarà comunque quella del ritorno, dopo quattro anni, al successo in campionato, vinto con tre giornate di anticipo.[10]
La stagione 2019-2020 si aprì con la sconfitta inSupercoppa di Russia contro ilLokomotiv Mosca (2-3) e fu segnata dalla lunga sospensione dovuta allapandemia di COVID-19. La squadra di Semak riuscì a bissare il titolo dell'anno precedente, aggiudicandosi nuovamente il campionato, con quattro giornate di anticipo.[11] Il successo incampionato fu replicato nel 2020-2021 con due giornate di anticipo e fu accompagnato dalla vittoria dellaSupercoppa di Russia, ottenuta battendo per 2-1 il Lokomotiv Mosca.
Latifoseria della prima squadra di San Pietroburgo si è resa artefice di molteplici atti a sfondo razzista, nazionalista e maschilista. L'11 novembre 2007 un giovane di origini tanzaniane, Maira Mkama, è stato oggetto di un'aggressione con accoltellamento e perdita del rene; il giovane era uscito per festeggiare la vittoria dello Zenit.[15] L'anno successivo, durante una gara diCoppa UEFA disputatasi il 12 marzo 2008, tifosi dello Zenit hanno impiccato unascimmia di peluche, gettatobanane in campo ed intonato cori razzisti.[15] Per quest'ultima condotta, la società è stata multata di 40 000franchi svizzeri.[16]
Tifosi dello Zenit
Già nel 2005 la tifoseria si era fatta notare, questa volta per aver fatto saltare l'acquisto di un giocatore di colore, il brasilianoZé Roberto. A detta del direttore sportivo Sarsania l'acquisto era fallito per l'opposizione della moglie del giocatore brasiliano; l'allenatore Dick Advocat ha successivamente raccontato alDaily Telegraph che in realtà «la tifoseria non avrebbe capito» l'ingaggio di un giocatore di colore.[17] Nel 2009 la tifoseria dello Zenit è salita alla ribalta per aver chiesto alla propria società di proibire l'accesso allo stadio alle donne, giacché la loro presenza farebbe da deterrente al tifoso intento ad insultare l'avversario.[18] La società sembrava allora intenzionata ad accogliere tale richiesta.[19]
Nel marzo 2011, durante la partita contro l'Anži, un tifoso dello Zenit ha lanciato al difensoreRoberto Carlos, in forza agli avversari, una banana, gesto riconducibile all'ideologia razzista.[20] Nel dicembre del 2012, il gruppo di tifosi più numeroso e importante dello Zenit di San Pietroburgo (Landscrona) ha pubblicato sul proprio sito un comunicato, denominatoSelection 12 Manifesto,[21] con il quale si oppone alla presenza in squadra di giocatori di colore o di minoranze sessuali, nel nome della purezza della razza.[22][23] Il tecnico della squadraLuciano Spalletti e la stessa società sportiva russa si sono subito dissociati dai contenuti del documento.[24]