Nel 1967, con l'ADO Den Haag nelle vesti delSan Francisco Golden Gate Gales, disputa l'unica edizione del campionato dell'United Soccer Association, lega calcistica nordamericana che poteva fregiarsi del titolo di campionato di Prima Divisione su riconoscimento dellaFIFA, nel 1967: quell'edizione della Lega fu disputata utilizzando squadre europee e sudamericane in rappresentanza di quelle della USA, che non avevano avuto tempo di riorganizzarsi dopo la scissione che aveva dato vita al campionato concorrente dellaNational Professional Soccer League. I Golden Gate Gales non superarono le qualificazioni per iplay-off, chiudendo la stagione al secondo posto della Western Division.[3][4]
Come allenatore iniziò all'età di 32 anni alla guida delDVSP, per poi diventare, il 1º luglio 1984, l'assistente del celebreRinus Michels e in seguito diLeo Beenhakker nellanazionale olandese, dove rimase fino al 30 giugno1987.
Il 1º luglio1998 fu ingaggiato daiRangers. Nella prima stagione centrò iltreble, aggiudicandosicampionato,coppa nazionale eCoppa di Lega. Nel 1999-2000 bissò il successo in campionato, ma nei successivi due anni e mezzo il ritorno delCeltic al dominio nazionale indusse la dirigenza dei Rangers ad esonerare Advocaat, il 12 dicembre2001.
Il 9 dicembre seguente, mentre sedeva sulla panchina belga, ha assunto anche il ruolo di allenatore dell'AZ Alkmaar.[9], ma il 30 giugno2010 sulla panchina dell'AZ viene sostituito daGertjan Verbeek.[10]
Il 17 marzo2015 viene ingaggiato dagli inglesi delSunderland, con cui firma un contratto di due mesi.[15] Il 21 marzo seguente debutta perdendo per 0-1 sul campo delWest Ham. L'11 maggio, con la squadra quasi salva, annuncia il ritiro dal mondo del calcio al termine della stagione.[16] Il 27 maggio conferma le precedenti dichiarazioni, lasciando quindi la panchina deiBlack Cats e ritirandosi dopo 35 anni di carriera da allenatore.[17][18] Il 4 giugno seguente ritorna però sui suoi passi e rinnova con ilSunderland per un altro anno.[19] Il 4 ottobre annuncia le sue dimissioni da tecnico delSunderland, in seguito ad un inizio di stagione molto deludente, soli tre punti nelle prime otto partite diPremier League.[20]
Il 16 agosto seguente diventa il nuovo allenatore delFenerbahçe.[25][26] Sotto la sua guida la squadra è eliminata al terzo turno nei preliminari diChampions League dalMonaco e accede allaEuropa League, dove chiude il girone al primo posto, ma viene eliminato ai sedicesimi di finale dalKrasnodar. Viene eliminato nellaCoppa di Turchia in semifinale dalİstanbul Başakşehir e arriva al terzo posto incampionato, il 4 giugno come accordi chiude la sua esperienza turca.
Il 25 dicembre viene nominato nuovo tecnico delloSparta Rotterdam, sceglie come viceFred Grim eCor Pot.[27] La squadra però retrocede ai play-out con l’Emmen e, come già annunciato a marzo, lascia la squadra aHenk Fraser.
Il 12 settembre2018 viene ingaggiato dall'Utrecht, facendo così ritorno ai bianco-rossi dopo la precedente esperienza da giocatore.[28] Sotto la sua gestione il 3 aprile2019 con la vittoria per 2-6 contro ilVVV-Venlo l’Utrecht realizza per la prima volta nella sua storia 6 reti in una partita di Eredivisie. La squadra con il sesto posto finale si qualifica per i play-off di qualificazione all’Europa League vincendo la finale contro ilVitesse. A fine stagione Advocaat lascia il posto aJohn van den Brom.
Il 30 ottobre dello stesso anno sostituisce il dimissionarioJaap Stam alFeyenoord con un contratto fino al termine della stagione;[29] prende il club diRotterdam 12º in Eredivisie e ultimo nel girone di Europa League. Tre giorni dopo al debutto vince per 0-3 contro ilVVV-Venlo; questa è la sua vittoria numero 176 in Eredivisie superandoRinus Michels nella classifica degli allenatori più vincenti.In occasione di Vitesse-Feyenoord 0-0 dell'8 dicembre festeggia la sua apparizione numero 800 in un match di Eredivisie (450 presenze da calciatore e 350 presenze da allenatore). Con la sconfitta per 3-2 contro ilPorto del 12 dicembre si piazza ultimo nel gruppo G diEuropa League con 5 punti mancando la qualificazione ai sedicesimi. Con la vittoria per 2-0 contro ilWillem II consolida il 3º posto e arriva a quota 14 partite da imbattuto in Eredivisie; meglio di lui hanno fatto soloErnst Happel (31 nel 1969) eBen Peeters (19 nel 1967). Questa è l’ultima partita disputata in stagione poiché, dopo 40 giorni di stop, a fine aprile il campionato viene fermato definitivamente a causa dell’emergenza COVID-19: il Feyenoord termina quindi l’Eredivisie 2019-2020 al 3º posto con 50 punti – a 6 punti daAjax eAZ Alkmaar – qualificandosi per l’Europa League e Advocaat decide di rinnovare il contratto con il club per un'altra stagione. Torna alla vittoria il 12 settembre2020 all'esordio nella stagione 2020/2021 (0-2 in casa delPEC Zwolle) quando Advocaat con 72 anni e 351 giorni diventa l'allenatore più anziano di sempre a guidare una squadra in Eredivisie. Il 25 ottobre in occasione di RKC-Feyenoord 2-2 supera Peeters con 20 partite da imbattuto in campionato. Diverso sarà il cammino inEuropa League dalla quale il club di Rotterdam uscirà già ai gironi arrivando terzo dietro aDinamo Zagabria eWolfsberger. Il 15 dicembre viene ufficializzato che a partire dal 1º luglio2021 sarebbe stato sostituito daArne Slot.[30] Il 20 dicembre con la sconfitta contro ilVitesse per 1-0 si interrompe la sua imbattibilità in campionato dopo 26 partite e così il record rimane di Happel (31). Alla fine si piazza al 5º posto con 59 punti e ai play-off ha la meglio contro le sue ex squadre Sparta Rotterdam e Utrecht ottenendo così l’accesso al secondo turno di qualificazione della nuovaUEFA Europa Conference League e superando inoltre le 600 presenze da allenatore nei vari campionati.
Il 28 novembre2022 sostituisceDirk Kuijt come allenatore dell’ADO Den Haag, di cui era stato giocatore e consulente tecnico, firmando un contratto fino al termine della stagione;[31] riesce a portare la squadra dal 17º al 12º posto. Alla fine della stagione ha annunciato il proprio ritiro dalle attività manageriali.[32]
Il 25 gennaio2002 fu nuovamente chiamato alla guida deiPaesi Bassi, reduce dal fallimento della mancata qualificazione aiMondiali del 2002 sotto la gestione diLouis van Gaal.[33] Riuscì a portare la squadra all'Europeo del 2004 vincendo glispareggi contro laScozia. Aspramente criticato dai media dopo la sconfitta per 1-0 subita inScozia nella partita di andata, dopo il 6-0 dell'Olanda nel ritorno fu da molti indicato come il commissario tecnico in grado di far vincere ilcampionato europeo agliOranje.Agli Europei inPortogallo la formazione di Advocaat superò la fase a gruppi non senza difficoltà. In particolare il tecnico fu accusato di difensivismo per la gestione tattica della partita contro laRepubblica Ceca, vittoriosa per 3-2 dopo aver rimontato due gol agli olandesi. Ciononostante glioranje guadagnarono l'accesso alla semifinale contro i padroni di casa delPortogallo, che vinse la partita per 2-1. Anche in tal caso il tecnico fu oggetto di critiche pungenti per il gioco espresso dalla sua squadra. Il clima di avversione raggiunse l'apice con alcune minacce di morte recapitate all'allenatore, che rassegnò le dimissioni il 6 luglio2004.[34]
Il 17 maggio2010 viene nominato prossimo commissario tecnico dellaRussia, a partire dal 15 luglio, rimpiazzando il connazionaleGuus Hiddink.[40] L'11 ottobre2011 raggiunge laqualificazione diretta all'Europeo 2012 grazie all'ultima partita vinta contro l'Andorra per 6 a 0. In questa competizione si piazza al terzo posto nel girone conRepubblica Ceca,Grecia ePolonia non riuscendo pertanto ad accedere ai quarti di finale. Il 30 giugno2012 lascia irussi.
Il 22 luglio2014 viene nominato dallaFederazione della Serbia nuovo commissario tecnico; il contratto sarà valido fino alla fine dell'Europeo 2016.[41][42] Il 15 novembre2014 si dimette in seguito alla sconfitta per 1-3 contro laDanimarca nelle qualificazioni all'Europeo.[43]
Il 17 marzo2017, Advocaat annuncia che al termine della stagione si ritirerà definitivamente dal calcio,[44] ma il 9 maggio viene resa nota dallafederazione olandese la sua nomina acommissario tecnico dell'Olanda a partire dal giugno seguente, conRuud Gullit come vice.[45][46] Il 6 giugno viene ufficializzato con la conferenza stampa.[47] Dopo tre giorni esordisce sulla panchina degliOranje nella vittoria per 5 a 0 contro ilLussemburgo, valevole per laqualificazione al mondiale del 2018. Il 10 ottobre nonostante abbia battuto laSvezia per 2-0 non riesce ad accedere al mondiale, a causa di una peggioredifferenza reti nei confronti proprio dei svedesi, che dunque si aggiudica il secondo posto e l'accesso ai play-off. Il 15 novembre all’indomani dell’amichevole vinta per 3-0 contro laRomania annuncia le proprie dimissioni: "Mi fermo perché penso che sia giunto il momento per un'altra generazione. E il momento per i più giovani, è il momento di dimostrarlo".[48] Totalizza 6 vittorie e 1 sconfitta.
Il 31 luglio dello stesso anno viene annunciato come nuovo commissario tecnico dellanazionale irachena con l'obiettivo di ottenere la qualificazione aicampionato mondiale del 2022.[49] La settimana seguente viene premiato con ilRinus Michels Award alla carriera.[50] Si dimette dall'incarico il 24 novembre, dopo aver ottenuto 3 pari e subito 3 sconfitte in 6 partite di qualificazione a Qatar 2022.[51]
Il 18 gennaio 2024 viene nominato ct della nazionale diCuraçao.[52] Il 19 novembre 2025, con il pareggio per 0-0 contro laGiamaica, conduce la piccola nazionale caraibica a superare per la prima volta nella sua storia lequalificazioni mondiali e a qualificarsi per ilMondiale 2026. Con questo risultato, Curaçao è diventata la nazione più piccola al mondo a partecipare ad un campionato mondiale di calcio.[53]