Si tratta dell'unica società nordirlandese a giocare nellaRepubblica d'Irlanda; infatti, il club, pur avendo sede inIrlanda del Nord, milita nelcampionato irlandese dal1985.[2] Da quell'anno ha trascorso la maggior parte del suo tempo nellaLeague of Ireland Premier Division, massima divisione irlandese. Già afflitto da enormi debiti, venne espulso dalla lega nel novembre2009 quando vennero scoperti dei contratti non regolari con dei calciatori.[3] Il club si sciolse ma rinacque poco dopo con il nuovo presidente Philip O'Doherty.[4] In concomitanza di ciò, il club fu reintegrato nella lega e riuscì ad ottenere la licenzaUEFA necessaria a partecipare al campionato di seconda divisione.[5][6] Lo stadio utilizzato per le partite casalinghe è il Derry City Country Club e la squadra gioca in maglia a strisce biancorosse, dalle quali deriva il principale soprannome del club:the Candystripes.[2] Altri soprannomi ricorrenti sonothe Red and White Army oppure le abbreviazioniDerry eCity.
Il Derry City, fondato nel1928,[2] ha giocato nellaIrish League (campionato nordirlandese) durante il primo periodo della sua storia; ha anche vinto un titolo nazionale nel1964-1965.[2] Nella stagione successiva raggiunse gli ottavi di finale dellaCoppa dei Campioni, quando la Lega Calcio nordirlandese, con una decisione senza precedenti, stabilì che lo stadio del Derry non era idoneo alle competizioni internazionali. L’unica alternativa concessa fu di giocare aBelfast. La società rifiutò e la sconfitta a tavolino, contro l'Anderlecht, fu inevitabile (0-9 e 0-9). Nel 1971 il club fu obbligato a giocare tutte le partite casalinghe aColeraine, quasi 50chilometri lontano dal proprio stadio di casa, il Brandywell[2], causando alla società un notevole danno economico. L'anno seguente la città di Derry fu insanguinata dall'attacco della polizia ai dimostranti indipendentisti che fece 14 morti. Il clima per la comunità repubblicana di Derry si fece irrespirabile. Quando, nell'ottobre 1972 laFederazione calcistica dell'Irlanda del Nord votò il rinnovo del divieto di giocare Brandywell, la società decise di ritirarsi dalle competizioni[2][7].
Dopo tredici anni passati nel calcio minore, l'8 settembre1985 il Derry, ottenuto il benestare della FIFA, si iscrisse ad un campionato "straniero", ovvero quello dell'Irlanda. Oggi Derry è l’unica città ad avere due squadre di calcio che militano in campionati di due nazioni diverse: il Derry City neltorneo irlandese e i protestanti dell'Institute F.C. nel campionato nordirlandese[7].Iscritto alla serie cadetta, laFirst Division, nella stagione 1985-1986 il Derry City si classificò al quarto posto[2]. L'anno successivo la squadra vinse il campionato ottenendo la promozione inSerie A,[2] dove rimase ininterrottamente fino al2009. La stagione 2010 vede la squadra di Derry risalire prontamente in League of Ireland grazie al primo posto conquistato in First Division, mentre nella stagione successiva tornò a vincere un trofeo: laCoppa di Lega. La stagione con più vittorie fu la1988-1989, nella quale il club realizzò iltreble (campionato, coppa di Lega e coppa nazionale), l'unico nella storia del calcio irlandese.[2]
^Al termine del campionato viene dapprima espulso dallaLega per aver violato gli accordi di partecipazione; in seguito viene ammesso allaseconda divisione.