È nato ad Arlington, Texas.[1] È cresciuto giocando afootball americano comequarterback, ruolo che, per sua stessa ammissione, lo ha aiutato a diventare un passatore migliore e un leader sul campo. Cunningham si è poi concentrato sul basket dopo aver visto giocare il fratello al college,[2] diventando poi, durante il suo anno da sophomore, il playmaker titolare della Barnett Junior High School di Arlington.[3]
Nell'estate prima del suo anno da junior si trasferisce alla Montverde Academy diMontverde, Florida, una delle migliori scuole a livello nazionale per la preparazione cestistica.[4] Nell'estate successiva viene nominato MVP del Nike EYBL dopo aver tenuto di media 25,1 punti, 6,6 rimbalzi e 5,2 assist a partita. Nella sua stagione da senior, Cunningham viene raggiunto a Montverde da altre reclute a 5 stelle, tra cuiScottie Barnes, Day'Ron Sharpe e Moses Moody, formando una delle squadre più forti di sempre a livello di high school.[5] Montverde chiude la stagione con 25 vittorie e 0 sconfitte, ed un margine di vittoria medio di 39 punti. A fine stagione Cunningham viene nominato Naismith Prep Player of the Year e MaxPreps National Player of the Year, entrambi assegnati al miglior giocatore della high school.[6][7] Viene inoltre scelto per partecipare alMcDonald's All-American Game, al Jordan Brand Classic e al Nike Hoop Summit, ma i tre eventi vengono cancellati a causa dellapandemia di COVID-19.
Considerato uno dei migliori giocatori della sua classe (il migliore da 247Sports e Rivals e il secondo migliore da ESPN), riceve offerte, tra le altre, daDuke,Kentucky,North Carolina eOklahoma State scegliendo proprio quest'ultima, anche per il ruolo del fratello nell'organizzazione (è assistant coach).[8][9] Cunningham è la recluta migliore della storia a scegliere Oklahoma State, e la prima recluta a 5 stelle a fare ciò daMarcus Smart nel 2012. Nonostante la decisione dellaNCAA di sospendere Oklahoma State dallaMarch Madness, Cunningham conferma comunque la sua decisione.[10]
Debutta il 26 novembre contro UT Arlington, mettendo a segno 21 punti e 10 rimbalzi.[11] Dopo un'eccellente stagione, in cui fa registrare 20,1 punti, 6,2 rimbalzi e 3,5 assist di media con il 43,8% dal campo e il 40% da tre, viene nominatofreshman e giocatore dell'anno dellaBIG 12, diventando solamente il quarto giocatore di sempre, dopoKevin Durant,Michael Beasley eMarcus Smart, a vincere entrambi i premi.[12][13] Viene inoltre inserito nel primo quintetto All-America dall'Associated Press e nominato USBWA National Freshman of the Year.[14][15] Cunningham diventa successivamente il terzo giocatore della conference (dopoGeorges Niang eAlec Burks) a realizzare almeno 25 punti, 5 rimbalzi e 5 assist in una partita del torneo BIG 12 nelle ultime 20 stagioni.[16] Cunningham trascina Oklahoma State fino alla finale del torneo, dopo aver sconfitto la favoritaBaylor, dove i Cowboys vengono però sconfitti daTexas, nonostante i 29 punti di Cunningham. Qualificatasi come quarto seed nella March Madness, Oklahoma State non riesce ad avanzare oltre il secondo turno, venendo eliminata daOregon State.[17]
Il 1º aprile si dichiara eleggibile per il Draft NBA 2021.[18]
Senza alcuna sorpresa, il 29 luglio 2021 viene selezionato nelDraft 2021 come prima scelta assoluta daiDetroit Pistons.[19] Cunningham si mette subito in mostra alla Summer League di Las Vegas, dove, dopo aver tenuto le medie di 18,7 punti, 5,7 rimbalzi, 2,3 assist, 1,7 palle rubate e 1,3 stoppate a partita con il 50% da tre, viene incluso nel secondo miglior quintetto della manifestazione.[20]
Dopo aver saltato tutta la preseason e le prime quattro partite di stagione regolare per un infortunio alla caviglia,[21] debutta il 30 ottobre 2021 nella vittoria contro gliOrlando Magic, mettendo a segno 2 punti (1/8 al tiro), 7 rimbalzi e 2 assist. I 2 punti rappresentano il minor numero di punti realizzati al debutto da una prima scelta assoluta dal 2013, quandoAnthony Bennett ne realizzò altrettanti.[22] Il 15 novembre 2021, nella sconfitta controSacramento, diventa il più giovane giocatore di sempre, all'età di 20 anni e 50 giorni, a chiudere una partita con almeno 25 punti, 8 rimbalzi e 8 assist, battendo il precedente record diLeBron James.[23] Il 6 dicembre realizza invece 28 punti, 11 rimbalzi e 6 assist con 6 canestri da tre punti realizzati, diventando il primo rookie dal 2010 (quando ci riuscì Stephen Curry) a chiudere una partita con almeno 25 punti, 5 assist e 5 triple realizzate.[24] Il 25 gennaio 2022 diventa il secondo rookie di sempre (dopoMichael Jordan) a chiudere una partita con almeno 34 punti, 8 rimbalzi, 8 assist e 4 stoppate.[25] Nella stessa partita diventa il terzo rookie di sempre (dopo lo stesso Jordan eAllen Iverson) a guidare la sua squadra in punti, rimbalzi, assist, palle rubate, stoppate e tiri da tre realizzati.[26] Le sue ottime prestazione gli valgono l'invito per il Rising Star Challenge e per lo Skills Challenge all'All Star Game di Cleveland. Cunningham trionfa nella prima competizione, dove viene anche nominato MVP.[27]
Chiude la stagione con 17,4 punti, 5,5 rimbalzi e 5,6 assist di media a partita, tirando con il 41,6% dal campo e con il 31,4% da tre. Cunningham chiude al terzo posto nella corsa al premio di rookie dell'anno, e viene incluso nel primo quintetto matricole.[28][29]
Terzo giocatore a chiudere una gara del torneo della BIG 12 con almeno 25 punti, 5 rimbalzi e 5 assist nelle ultime 20 stagioni (dopoGeorges Niang eAlec Burks).[16]
Più giovane giocatore di sempre con almeno 25 punti, 8 rimbalzi e 8 assist in una partita.[23]
Primo rookie dal 2010 a chiudere una partita con almeno 25 punti, 5 assist e 5 triple realizzate.[24]
Uno dei due rookie di sempre (insieme a Michael Jordan) con almeno 34 punti, 8 rimbalzi, 8 assist e 4 stoppate in una partita.[25]
Uno dei tre rookie di sempre (insieme a Michael Jordan e Allen Iverson) a guidare la sua squadra in punti, rimbalzi, assist, palle rubate, stoppate e tiri da tre realizzati in una singola partita.[26]
Il padre di Cunningham, Keith, ha giocato a football come quarterback con la maglia diTexas Tech.[32] Suo fratello maggiore, Cannen, ha giocato a basket al college conSMU, dove ha fatto registrare il record di partite giocate nella storia dell'università, per poi giocare professionalmente per una stagione in Polonia.[33] Cannen è poi diventato l'assistant coach di Oklahoma State a partire dalla stagione 2019-2020.[34] Cunningham ha una figlia, Riley, nata nel 2018.[35]