Bærinn varð til sem bandarísk herstöð árið1942 og var þar gerðurflugvöllur til aðorrustuflugvélar á leið til vígvallanna í Evrópu gætu komið þar við og tekið eldsneyti. Þar hafði þó áður lengi verið viðkomustaður og veiðistöðInuíta, sem kölluðu staðinn Iqaluit, „stað hinna mörgu fiska“, en bandaríska herstöðin var kölluð Frobisher Bay og hélt staðurinn því nafni fram til1987. Inúítar fóru fljótlega að setjast að í kringum herstöðina og í lok sjötta áratugarins komu kanadísk yfirvöld þar á fót ýmiss konar þjónustu, svo sem læknisþjónustu, skóla og félagsþjónustu. Bandaríkjaher yfirgaf staðinn árið1963 en þá voru þar nokkur hundruð fastir íbúar og bærinn hélt áfram að stækka þótt herinn færi.
Í desember1995 var ákveðið með kosningum að Iqaluit yrði höfuðstaður sjálfstjórnarhéraðsins Núnavút, sem var svo komið á laggirnar1999. Árið 2001 fékk Iqaluit stöðu borgar og er langminnsta borgin í Kanada. Um 60% íbúanna eru inuítar.
Iqaluit er á svipaðri breiddargráðu ogReykjavík en loftslag er þar mun kaldara. Meðalhiti ársins er -9,8 °C; meðalhiti í júlí er 7,7 °C en í febrúar -28 °C.
