את קריירת האימון שלו החל קרויף באייאקס, אותה הוביל לזכייה בגביע אירופה למחזיקות גביע. לשיאו הגיע כמאמןברצלונה, עמה זכה בארבע אליפויות ספרד, בגביע אירופה לאלופות ובגביע המחזיקות.
קרויף נולד באמסטרדם, והצטרף למחלקת הנוער של מועדון הכדורגל המקומיאייאקס בגיל 10. ב-15 בנובמבר1964 ערך את הופעת הבכורה שלו בקבוצה הבוגרת של אייאקס, במשחק מולחרונינגן במסגרתליגת העל ההולנדית. הוא הבקיע את השער היחיד של קבוצתו בהפסד 3:1. הקבוצה נחלה כישלון באותה עונה וסיימה במקום ה-13 בליגה, הנמוך ביותר מאז תחילת עידןהכדורגל המקצועני בהולנד.
בעונה הבאה,1965/1966, החל קרויף להשפיע על הקבוצה וברבות השנים סייע להפיכתה לאחת מהחזקות בעולם, תוך שהוא משתף פעולה בהצלחה עם שחקנים כמויוהאן נייסקנס,ג'וני רפ ורוד קרול. באוקטובר1965 הבקיע צמד שערים בניצחון אייאקס עלדור וילסקרחט סטרק, ומאז ביסס את מעמדו כשחקן קבע בקבוצה הבוגרת. במרץ1966 הבקיעשלושער בניצחון 2:6 עלטלסטר, וכעבור ימים ספורים הבקיע ארבעה שערים במשחקגביע. בסך הכול הבקיע קרויף באותה עונה 25 שערים ב-23 משחקים, וסייע לאייאקס לזכות באליפות הליגה.
בעונת1969/1970 זכה עם אייאקס בדאבל השני בקריירה שלו. עם זאת, בתחילת העונה שלאחר מכן סבל מפציעה במפשעה שהשביתה אותו ממשחק לתקופה ארוכה. הוא שב לשחק במשחק מולפ.ס.וו. איינדהובן ב-30 באוקטובר1970. באותו משחק לא לבש את המספר 9 שנהג ללבוש עד אותו זמן (מאחר שחרי מוהרן לבש אותו), ובמקומו לבש את החולצה עם המספר 14. על אף שהיה זה לא שגרתי ששחקנים בהרכב הפותח לובשים מספרים שאינם בין 1 ל-11, קרויף הפך את המספר 14 למספרו הקבוע ממועד זה ואילך.
במשחק ליגה ב-29 בנובמבר1970 כבש קרויף מספר גבוה במיוחד של שישה שערים בניצחון קבוצתו 1:8. בסיום עונת1970/1971 הוביל את אייאקס לזכייה ראשונה בגביע אירופה לאלופות, לאחר ניצחון 0:2 עלפנאתינאיקוס במשחק הגמר. הוא אף זכה עמה בגביע ההולנדי השלישי בקריירה שלו, לאחר ניצחון בגמר עלספרטה רוטרדם. מועדונים כמופיינורד רוטרדאם וברצלונה היו מעוניינים במעבר של קרויף לשורותיהן, אך הוא חתם על חוזה מחודש באייאקס בתוקף לשבע שנים. בסיום שנת 1971 זכה קרויף בתואר האישיכדור הזהב.
עונת1971/1972 הייתה מוצלחת במיוחד עבור קרויף ואייאקס. הוא הוביל את הקבוצה לזכייה שנייה ברציפות בגביע אירופה לאלופות, ואף כבש את שני השערים בניצחון 0:2 עלאינטר מילאנו במשחק הגמר. בעקבות הזכייה הצהירו עיתוני הולנד על תבוסתו שלהכדורגל האיטלקי הנחשב להגנתי, בפני סגנון ה"טוטאל פוטבול" המרהיב וההתקפי שאפיין את הולנד. קרויף הבקיע גם בניצחון 2:3 עלדן האג בגמר הגביע ההולנדי. במסגרת הליגה ההולנדית היה למלך השערים עם 25 שערים וזכה עם אייאקס באליפות, שהשלימה "טרבל" עבור המועדון. בהמשך אותה שנה סייע לאייאקס לזכות בגביע הבין-יבשתי לאחר ניצחון עלאינדפנדיינטה, ובינואר1973 זכה עמה בסופר קאפ האירופי לאחר ניצחון עלגלאזגו ריינג'רס. בעונת1972/1973 זכה קרויף עם קבוצתו בתואר אליפות נוסף ובגביע אירופה שלישי ברציפות, לאחר ניצחון במשחק הגמר עליובנטוס.
בקיץ 1973 עבר קרויף לברצלונה הספרדית, ששילמה תמורתו 6 מיליוןגילדן הולנדי. את משחקו האחרון במדי אייאקס, שחתם תקופה מפוארת בת תשע שנים בקבוצה, שיחק באוגוסט אותה שנה במסגרת המחזור השני של הליגה ההולנדית.
לאחר הגעתו לברצלונה הראה קרויף את נאמנותו לקטלוניה כאשר העיד שלא רצה לשחק בריאל מדריד, שהייתה מסופחת לשלטונו הדיקטטורי שלפרנסיסקו פרנקו, ואף קרא לבנו בשם הקטלאני "ז'ורדי". בעקבות כך הוא הפך לאחד מהשחקנים האהובים ביותר בקרב אוהדי המועדון. בעונתו הראשונה בברצלונה,1973/1974, הוביל קרויף את הקבוצה לזכייה באליפותליגת העל הספרדית, הראשונה של המועדון מאז1960. אחד ממשחקיו המפורסמים במדי הקבוצה היה ב"קלאסיקו" באותה עונה, כאשר סייע לברצלונה לנצח 0:5 את ריאל מדריד בסנטיאגו ברנבאו. באותו משחק כבש את אחד מחמשת השערים. כשחקן ברצלונה זכה קרויף פעמיים נוספות בתוארכדור הזהב, ב-1973 וב-1974.
אחד מהשערים המפורסמים של קרויף במדי ברצלונה הגיע במשחק מולאתלטיקו מדריד.[1] לאחר שהוגבה הכדור לתוך הרחבה והיה בגובה של כמטר וחצי מפני הקרקע, הניף קרויף את רגלו ובעט בעוצמה לשערו שלמיגל ריינה. השער הופיע בהקשר של קרויף במספר סרטים תיעודיים.
לאחר העונה הראשונה המוצלחת במדי ברצלונה הוביל קרויף את נבחרת הולנד להעפלה לגמרמונדיאל 1974. קרויף שיחק בברצלונה עד 1978 ושיתף פעולה עם שחקנים כגוןקרלס רשאק ויוהאן ניסקנס (שעבר גם הוא מאייאקס), אך לא הצליח לזכות עם הקבוצה בתארים נוספים, עד שזכה בגביע המלך הספרדי בעונתו האחרונה בקבוצה,1977/1978. ארבע פעמים רצופות סיימה ברצלונה כסגניתן של ריאל מדריד אואתלטיקו מדריד בטבלת הליגה. אחד האירועים השנויים במחלוקת סביב קרויף קרה ב-6 בפברואר1977, במשחק בין ברצלונה למאלגה בקאמפ נואו. שגיאות של השופטריקרדו מלרו גואסה הביאו למספר מהומות, והוא הרחיק את קרויף, לאחר שלפי טענתו קילל אותו בגסות. קרויף הכחיש את טענת השופט, וטען שאמר למעשה "מנולו, תבקיע כבר!".[2] בעקבות דו"ח השיפוטהשעתהההתאחדות הספרדית את קרויף לשלושה משחקים, בהם הפסידה ברצלונה פעמיים וסיימה בתיקו עם אתלטיקו מדריד, שזכתה בסוף העונה באליפות בהפרש של נקודה.[3]
ב-1979, בגיל 32, חתם קרויף על חוזה יוקרתי בקבוצתלוס אנג'לס אצטקס מליגת הכדורגל הצפון אמריקאית (NASL). קודם לכן היה מועמד לשחק בניו יורק קוסמוס, אך לא הצטרף לקבוצה ובמקום זאת השתתף עמה במשחקי ידידות. במדי לוס אנג'לס שיחק קרויף במשך כשנה, ונבחר לשחקן המצטיין של הליגה בעונת 1979. בעונה הבאה עבר לשחק בוושינגטון דיפלומטס מאותה ליגה, אותה עזב זמן קצר לאחר תחילת עונת1981.
בנובמבר1980, לאחר סיומה של העונה בארצות הברית, שב קרויף לאייאקס אמסטרדם ושימש כעוזרו הטכני של המאמןלאו ביינהאקר. במרץ1981 החל קרויף לשחק במקביל בלבאנטה, קבוצה מהליגה השנייה בספרד. הוא נפצע במשחק ראווה שלמילאן אליו הוזמן, ובשל כך מיעט לשחק בלבאנטה. בדצמבר אותה שנה חתם על חוזה מחודש באייאקס, והפעם שב אליה כשחקן. בעונות1981/1982 ו־1982/1983 סייע לקבוצה לזכות בשתי אליפויות הולנד. את אחד משעריו המפורסמים בתקופתו המחודשת בקבוצה הבקיע במשחק מולהלמונד ספורט: כאשר נפסקה לזכותובעיטת עונשין לא בעט ישירות לשער, אלא מסר לחברו לקבוצהיספר אולסן, והלה החזיר לו במהירות על מנת שיבקיע לרשת החשופה.
ב-1983 החליטה הנהלת אייאקס שלא להציע לקרויף חוזה חדש. הדבר הכעיס את קרויף, שעבר לשחק בפיינורד רוטרדאם, יריבתה הגדולה של אייאקס. הוא הגיע להצלחה גדולה בעונתו היחידה בפיינורד,1983/1984, כאשר סייע לה לזכות בדאבל. לאחר אותה עונה הודיע על פרישתו הסופית ממשחק.
קרויף מכדרר בפתיחת משחקגמר מונדיאל 1974, במהלך שהביא להכשלתו ולכיבוש השער לזכות הולנד.
קרויף החל לשחק בנבחרת הלאומית של הולנד בספטמבר1966, עת ערך את הופעת הבכורה שלו מולנבחרת הונגריה. במהלך הקריירה שלו שיחק ב-48 משחקים בנבחרת והבקיע 33 שערים, שמציבים אותו במקום הרביעי בדירוג מלך השערים שלה בכל הזמנים. בהופעתו השנייה בנבחרת, במשחק ידידות נגדנבחרת צ'כוסלובקיה, ספג קרויףכרטיס אדום והושעה למשך שנה על ידיהתאחדות הכדורגל ההולנדית. עם זאת, בהמשך השנים הוא הוביל את הולנד לכמה מההצלחות הגדולות בתולדותיה.
לאחר שבמשך שנים רבות לא הצליח להעפיל עם הולנד לטורניר בינלאומי גדול (מונדיאל ויורו), השתתף קרויף לראשונה בטורניר בינלאומי במונדיאל 1974. המאמןרינוס מיכלס, שאימן אותו גם באייאקס ובברצלונה, הנחיל לנבחרת את שיטת ה"טוטאל פוטבול", וקרויף היה השחקן המרכזי בניהול המשחק של הנבחרת ובהוצאה לפועל של השיטה ההתקפית והמרהיבה. בהנהגתו כקפטן הנבחרת העפילה הולנד עד לגמר הטורניר, ובמהלך שלבי ההכרעה הוא הבקיע צמד שערים בניצחון 0:4 עלנבחרת ארגנטינה ושער בניצחון 0–2 עלנבחרת ברזיל.
בגמר פגשו קרויף והולנד את הנבחרת המארחת,גרמניה המערבית. כבר בדקה השנייה למשחק, קיבל קרויף כדור במחצית המגרש, פרץ עד לרחבת ה-16, וסחטבעיטת עונשין. יוהאן ניסקנס הבקיע את הבעיטה והעלה את הולנד ליתרון 0:1, עוד בטרם נגעו הגרמנים בכדור. עם זאת, בהמשך המשחק ירדה השפעתו של קרויף בניהול המשחק מאחר שהוא נשמר בצורה מוצלחת על ידיברטי פוגטס, בזמן ששחקני גרמניה –פרנץ בקנבאואר,אולי הנס ווולפגנג אובראט – שלטו בחוליית הקישור. גרמניה ניצחה במשחק בתוצאה 2:1 וזכתה בגביע. על אף ההפסד, זכה קרויף בתואר "כדור הזהב" כשחקן המצטיין של הטורניר, עם תרומה של שלושה שערים ושלושה בישולים.
שנתיים מאוחר יותר, ביורו 1976, הוביל קרויף את הולנד למקום השלישי בטורניר. באוקטובר1977 הודיע על פרישתו ממשחק בנבחרת, לאחר שסייע להולנד להעפיל לטורנירמונדיאל 1978 בארגנטינה. קרויף סירב להשתתף עם הנבחרת במונדיאל עצמו, אך גם בלעדיו הנבחרת העפילה טורניר שני ברציפות למשחק הגמר. בתחילה הסיבה שניתנה להיעדרותו הייתה הדיקטטורה הצבאית ששלטה בארגנטינה באותה תקופה, אך ב-2008 הוא סיפר לעיתונאים כי שנה לפני הטורניר הייתה משפחתו קורבן לניסיוןחטיפה בברצלונה, מה שפגם בריכוז שלו במשחק והוביל לפרישתו.[4]
לאחר שפרש ממשחק הודיע קרויף ביוני1985 על חזרתו לאייאקס, הפעם כמאמן. בעונתו הראשונה כמאמן הקבוצה,1985/1986, הציגה הקבוצה יכולת התקפית מרשימה כאשר כבשה 120 שערים וספגה 35 שערים בלבד, אך איבדה את תואר האליפות לפ.ס.וו. איינדהובן שאותה אימןחוס הידינק. עם זאת, היא זכתה באותה עונה בגביע ההולנדי. בעונת1986/1987 הצעיד קרויף את אייאקס לזכייה נוספת בגביע ההולנדי וכן לזכייה בגביע אירופה למחזיקות גביע, לאחר ניצחון עללוקומוטיב לייפציג משער שלמרקו ואן באסטן.
קרויף הוא המאמן השני המצליח ביותר בהיסטוריה של ברצלונה (אחרי פפ גווארדיולה), עם 11 תארים בסך הכול, בנוסף להיותו המאמן שכיהן התקופה הארוכה ביותר בתפקיד. הקבוצה המצליחה שהרכיב מכונה עד היום "קבוצת החלומות" (Dream Team). בנוסף לתארים הרבים הצליחה הקבוצה להגיע תחתיו בפעם השנייה לגמר גביע האלופות בעונת1993/1994, אך הפסידה בתוצאה 4:0 למילאן. בשתי העונות שלאחר מכן קרויף לא הצליח להוביל את הקבוצה לאף תואר, ובעקבות סכסוך עם יושב ראש המועדוןז'וזפ ליואיס נונייז הוא התפטר מהמועדון. מאז קרויף לא חזר לאמן בקבוצה מקצוענית כלשהי. במהלך תקופתו בברצלונה ניהל משא ומתן עם התאחדות הכדורגל ההולנדית לגבי מינויו למאמן הנבחרת הלאומית במונדיאל 1994, אך השיחות לא הביאו לתוצאות בסופו של דבר.[5]
באפריל2007 הודיעה אייאקס כי מספר החולצה של קרויף (14) לא יילבש על ידי אף שחקן אחר בקבוצה, כהוקרה על פועלו הארוך ותרומתו הרבה במועדון.[6] בפברואר2008 חתם קרויף על חוזה באייאקס כמנהל הטכני החדש של המועדון, אך כעבור חודש בלבד עזב בעקבות חילוקי דעות מקצועיים שהתעוררו בינו לבין המאמן החדש של הקבוצה, מרקו ואן באסטן.[7] בנובמבר2009 מונה קרויף למאמנה שלנבחרת קטלוניה, שאינה משחקת במסגרת רשמית כלשהי. היה זה תפקיד האימון הראשון שלו מזה 13 שנים. הוא מילא תפקיד זה עד2013.