Agrégé de philosophie, il a soutenu sa thèse de doctorat d'État ès lettres en 1987 sous la direction dePierre Aubenque:Le tournant suarézien : étude sur la formation du système de la métaphysique scolaire.
Après avoir enseigné au lycée deSaint Germain-en-Laye, puis en classes préparatoires aulycée Louis-le-Grand, il a été recruté en 1973 comme attaché de recherches auCentre Léon Robin (Centre de recherches sur l'histoire de la pensée antique), alors dirigé par Pierre Aubenque. Il devient ensuite chargé de recherches, puis directeur de recherches, avant d'être nomméprofesseur des universités à l’université dePoitiers (1988-1990), puis professeur à l'École normale supérieure (1990-1998).
À l'École normale supérieure, il a fondé puis dirigé le Département de Philosophie. Il y a également refondé, avecDidier Franck, les Archives de Husserl de Paris (LA 106, puis UMR 8547 Ens - Cnrs[1]) qu'il a ensuite dirigées de 1987 à 2009, succédant ainsi àPaul Ricœur etHenri Birault.
En 1999, il est nommé professeur à l'Université Paris-Sorbonne où il enseigne d'abord l'histoire de la philosophie médiévale, puis l'histoire de la philosophie contemporaine; il y joue un rôle actif en tant que membre du conseil scientifique de l'université, Vice-Président du conseil scientifique, puis professeur délégué à la recherche, sous le mandat du PrésidentGeorges Molinié. Il a ensuite présidé la 17e section duConseil national des universités de 2007 à 2011, et a été vice-président de la commission permanente du même conseil de 2009 à 2011.
De 1987 à 2015, il dirigé plusieurs collections chezVrin : « Bibliothèque d'Histoire de la philosophie », « Problèmes & controverses », « Études et commentaires ».
Professeur invité dans de nombreuses universités, en Europe et en Amérique Latine, il a été membre de l'Institut universitaire de France (chaire : ontologie, théorie de l'objet), de 2002 à 2013 et est membre de l'Institut International de Philosophie(de) depuis 2000[2]. Il en démissionne en 2021 en raison d'un désaccord relatif à la politique de cooptation.
Il est l'un des phénoménologues français queDominique Janicaud avait accusé de participer à un «tournant théologique de la phénoménologie française » dans un pamphlet publié en 1992[4]. Pour répondre à ces accusations, il organise un colloque à l’ÉNS auquel participèrent notammentPaul Ricœur,Michel Henry,Jean-Luc Marion etJean-Louis Chrétien, et qui donne lieu à une publication[5].
En 2013, Jean-François Courtine a reçu legrand prix de philosophie de l'Académie française pour l'ensemble de son œuvre[6]. Il est membre honoraire de l'Institut universitaire de France.
Edmund Husserl,La représentation vide, suivi de"Les recherches logiques", une œuvre de percée sous la direction deJocelyn Benoist et Jean-François Courtine, Paris, PUF, "Épiméthée", 2003.Edmund Husserl, La représentation vide, suivi de "Les recherches logiques", une œuvre de percée (co-dir. avecJocelyn Benoist), Paris,PUF,coll. « Épiméthée »,, 305 p.
Johann Georg Hamann,Aesthetica in nuce - Une rhapsodie en prose kabbalistique, trad. et notes, in Po&sie, n° 3, 1980, pp. 3-51.
Ernst H. Kantorowicz,Note sur les maximes juridiques et les théories esthétiques de la Renaissance, présentation, traduction et notes, inPo&sie n* 18, 1981, pp. 3-21.
Schelling (avec la collab. de Marc Kauffmann),Premiers écrits 1794-1795, Paris,PUF,coll. « Épiméthée »,
Friedrich Wilhelm Joseph von Schelling,Philosophie de la Révélation 1, introduction à laPhilosophie de la Révélation, trad. de la RCP Schellingiana du CNRS sous la dir. deJean-François Marquet et Jean-François Courtine, Paris, PUF, "Épiméthée", 1989.
Friedrich Wilhelm Joseph von Schelling,Introduction à la philosophie de la mythologie, trad. du GDR Schellingiana (CNRS) sous la dir. de Jean-François Courtine et deJean-François Marquet, Paris, Gallimard, "Bibliothèque de philosophie", 1998.
Alexius Meinong,Théorie de l'objet etPrésentation personnelle : trad. de l'allemand par Jean-François Courtine etMarc de Launay, avec une présentation de Jean-François Courtine, Paris, Vrin, Bibliothèque des textes philosophiques, 1999.
Martin Heidegger,Platon: "Le sophiste", trad. sous la dir. par Jean-François Courtine et Pascal David, Paris, Gallimard, "Bibliothèque de philosophie", 2001.
Friedrich Hölderlin,Fragments de poétique et autres textes, (Éd. bilingue), présentation, traduction et notes, Paris, Imprimerie nationale, "La salamandre", 2006.
Franz Brentano,Psychologie du point de vue empirique, Paris, Vrin, "Bibliothèque des textes philosophiques", 2008 (révision de la traduction deMaurice de Gandillac).
Martin Heidegger,Pensées directrices sur la genèse de la métaphysique, de la science et de la technique moderne, trad. J.-F. Courtine, Françoise Dastur, Marc de Launay et Dominique Pradelle, Le Seuil, 2019.
Martin Heidegger,Qu'est-ce que la métaphysique ? (1929)Postface (1943), Introduction : Retour au fondement de la métaphysique (1949), nouvelle traduction, présentation, Appendices, glossaires, Paris, Gallimard (Folio/Essais), 2025.
(textes réunis par Philippe Büttgen et Jean-Baptiste Rauzy),La longue durée : pour Jean-François Courtine, Paris, Librairie philosophique J. Vrin, coll. « Bibliothèque d'histoire de la philosophie. Nouvelle série », 2016, 336 p.(ISBN978-2-7116-2684-7) - [Mélanges. Courtine, Jean-François. 1944-....]
Contributions en français dont une traduite de l'italien - Actes du colloque « Philosophie et longue durée, autour du travail de Jean-François Courtine », tenu à l'université Paris-Sorbonne,-1er juin 2013[7].