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Elle est surtout connue pour avoir interprété le rôle de Ruth Fisher dans la série téléviséeSix Feet Under mais aussi pour avoir joué dans la série horrifiqueAmerican Horror Story qui a la particularité de raconter une histoire différente à chaque saison. De ce fait, le casting régulier, interprète un rôle différent chaque année.
Pendant les années 1970, elle se produit régulièrement sur scène au théâtre. Parallèlement, elle tourne pour la télévision et le cinéma. Elle apparaît en particulier dans plusieurs films deWoody Allen :Manhattan (1979),Une autre femme (1988), etCrimes et Délits (1989).
En 1992, Frances Conroy se lie d'amitié avec le dramaturgeArthur Miller, avec qui elle travaille sur scène et à l'écran. Elle épouse la même année l'acteur Jan Munroe.
Elle se fait connaître du grand public avec le rôle de Ruth Fisher, qu'elle incarne dans la série téléviséeSix Feet Under (2001-2005). Sa prestation lui vaudra quatre nominations auxEmmy Awards en plus de décrocher unGolden Globe[1].
Au cinéma, elle a également incarné la femme deRobert De Niro dans le filmStone (2010).
Conroy interprète la version âgée de Moira O'Hara dans la première saison de l'anthologie américaine horrifiqueAmerican Horror Story. Elle est de retour lors de lasaison 2, mais avec un rôle différent : celui de l'Ange de la mort. L'aventure continue pour elle durant latroisième saison où elle prête ses traits à Myrtle Snow, une sorcière extravagante au look atypique. Dans laquatrième saison, elle interprète Gloria Mott, la mère soucieuse de Dandy. Elle est absente pour la première fois lors de lacinquième saison qui permet notamment à la chanteuseLady Gaga de faire ses grands débuts à la télévision. Elle revient finalement pour un petit rôle lors de lasaison 6, en tant que l'actrice au nom inconnu qui interprète Mama Polk dans le documentaireMy Roanoke Nightmare. Elle est également présente lors de deux épisodes de la saison 7 et reprend son rôle de Myrtle Snow lors de la saison 8.Elle n'est pas présente dans la saison 9 mais elle est de retour dans la saison 10 en y interprétant le rôle de Sarah Cunningham, alias Belle Noir, une écrivaine qui loge à Provincetown pour écrire durant l'hiver.