Näkymä Whitehorseen valokuvassa vuoden 1900 paikkeilta.
Ennen eurooppalaisten siirtolaisten saapumista Whitehorsen aluetta asuttivat Pohjois-Amerikan alkuperäiskansat. Arkeologisissa tutkimuksissa on löydetty merkkejä ihmisistä Whitehorsessa 2 500 vuoden takaa. Tuolloiset asukkaat lienevät olleet Whitehorsen ja sen lähialueen nykyisten heimojen, kutentlingitien,tagishien jatutchonien esi-isiä.[2]
Klondiken kultaryntäyksen aikana Whitehorsesta tuli merkittävä pysähdyspaikka. Se sijaitsee Yukon-joen kohdassa, jossa jokea pitkin matkaavien on ohitettava Miles Canyon ja the Whitehorse Rapids.[2] Nimensä Whitehorse on saanut mahdollisesti joen koskien vaahtopäistä, jotka ovat ehkä muistuttaneet valkoisten hevosen harjaa.[3] Kiinteää asutusta muodostui vuonna 1900, jolloin paikalle vedettiin rautatie. Rautatien omisti Whitehorsea kehittänytWhite Pass and Yukon Route -yhtiö, joka operoi myös joella kulkeneita laivoja vuoteen 1954 saakka. Vuonna 1935 aloitti puolestaan toimintansa postiliikennettä välittänyt British Yukon Aviation -lentoyhtiö. Liikenneyhtiöt eivät kuitenkaan riittäneet kultakuumeen laannuttua, vaan Whitehorsen asukasmäärä putosi noin kahdestatuhannesta 750:n vuoteen 1941 mennessä.[2]
Whitehorsen merkitys kasvoi jälleentoisen maailmansodan aikana. Kanadan kaakkoisosiin tuotiin 30 000 amerikkalaista ja kanadalaista työntekijää rakentamaan kiitoteitä, sekä sodan jälkeen valmistunuttaAlaska Highway -maantietä. Kaupunkiin rakennettiin myös öljynjalostamo ja öljyputkiNorman Wellsistä. Vuonna 1953 Yukonin territorion pääkaupunki siirrettiin WhitehorseenDawson Citystä.[2]
Nykyisin museokäytössä ja aikanaan Yukonjoella purjehtinutSS Klondike.
Whitehorse on kärsinyt monien alueen kaivosten sulkemisesta. Suuri Faron kaivos sulkeutui vuonna 1998. Kaivostoiminta on kuitenkin elpynyt jonkin verran 1990-luvun aikana.[2] Nykyisin tärkeitä aloja ovat julkishallinto ja turismi.[3] TuhannetAlaskaan matkustavat turistit kulkevat Whitehorsen kautta. Talviturismia ajatellen kaupungissa järjestetään myös tapahtumia, kutenYukon Quest -koiravaljakkokisat.[2]
Selvästi yli puolet Yukonin asukkaista asuu Whitehorsen kaupungissa.[2] Sen asukasluku oli vuoden 2016 väestönlaskennan mukaan 25 085 ja vuoden 2011 vastaavan laskennan mukaan 23 276.[1]
Valtaosa kaupungin asukkaista puhui vuonna 2016 äidinkielenäänenglantia. Englannilla oli 20 440 puhujaa ja Kanadan toisella virallisella kielelläranskalla 1 060. Muita kuin kahta virallista kieltä puhui äidinkielenään 2 825 henkilöä. Suurin yksittäinen vieras kieli olitagalog (730 puhujaa).[1]