Tähän artikkeliin tai osioon ei ole merkitty lähteitä, joten tiedot kannattaa tarkistaa muista tietolähteistä. Voit auttaa Wikipediaa lisäämällä artikkeliintarkistettavissa olevia lähteitä ja merkitsemällä neohjeen mukaan.
Dulles osallistui lukuisiin kirkon kansainvälisiin konferensseihin 1920- ja 1930-luvuilla. Dulles oli valitsemassaThomas Deweytä, josta tulirepublikaanipuolueen presidenttiehdokas vuonna 1944. Vaalien aikana Dulles oli Deweyn ulkopoliittinen neuvonantaja.
Dullesista tuli Yhdysvaltain ulkoministerin Edward Stettiniuksen neuvonantaja vuonna 1945. Dulles osallistuiSan Franciscon konferenssiin, ja hän työskenteliArthur H. Vanderberghin neuvonantajana ja osallistuiYK:n turvallisuusneuvoston perustamiseen. Dulles osallistui Yhdysvaltain edustajana YK:n yleiskokoukseen vuosina 1946, 1947 ja 1950.
Dulles valittiindemokraattien Robert F. Wagnerin tilalleYhdysvaltain senaattiin. Dulles työskenteli senaatissa 7. heinäkuuta – 8. marraskuuta 1949 välisenä aikana. Dullesin seuraajaksi valittiin demokraattiHerbert Lehmann. Dulles julkaisi teoksenWar or Peace, kriittisen analyysin Yhdysvaltainpatoamispolitiikasta, mikä oli tuohon aikaan Washingtonin poliittisen eliitin suosiossa. Dulles arvosteliHarry S. Trumanin ulkopolitiikkaa patoamispolitiikasta. Dullesin mielestä patoamispolitiikka tulisi korvata politiikan ”vapaudella”. Vuonna 1950, Dulles oli auttamassaANZUS-sotilasliiton perustamisessa Australian ja Uuden Seelannin kanssa. Dulles oli myös vuonna 1951 Yhdysvaltain jaJapanin turvallisuussopimuksen valmistelijana toteuttamassa Trumanin politiikkaa.
Dulles valittiin Yhdysvaltain ulkoministeriksi tammikuussa 1953. Yksi hänen ensimmäisistä päätehtävistä oli voimatoimet kommunismia vastaan, Dulles ohjasi CIA:n suunnitelmaa Iranin pääministeriMohammed Mossadeqin syrjäyttämiseksi vallasta. Tämä johti suoraan sotilas vallankaappaukseenOperaatio Ajaxin nimellä, jossaMohammad Reza Pahlavi asetettiin Iranin šaahiksi. Hän vierailiIntiassa pääministeriNehrun luona toukokuussa 1953 ja neuvotteli turvallisuussopimuksesta Yhdysvaltain takuita vastaan. Nehru kieltäytyi sopimuksesta.
Dulles kertoi 6. lokakuuta 1953, että länsivallat harkitsivathyökkäämättömyyssopimuksen solmimista Neuvostoliiton kanssa.[3] Hän piti Neuvostoliiton suostumista idän ja lännen väliseen neljän vallan kokoukseen suurena länsivaltojen diplomaattisena voittona.[4] 2. tammikuuta 1954 hän kertoi Yhdysvaltojen suunnittelevan liittolaistensa puolustuksessa maajoukkojen korvaamista lentotukikohdilla. Reilua viikkoa myöhemmin, 10. tammikuuta, hän aloitti Washingtonissa Neuvostoliiton suurlähettilään Zarubinin kanssa neuvottelut Eisenhowerin ehdottamasta atomipankista.[5]
Seuraavaksi hän matkustiPakistaniin, joka suostui liittymään Kaakkois-Aasian sotilasliiton SEATO jäseneksi.SEATO perustettiin syyskuussa 1954. Tähän järjestöön liittyivät Yhdysvallat, Britannia, Ranska, Thaimaa, Filippiinit, Australia ja Uusi-Seelanti. Dulles teki huomattavan työnNaton varustamisessa Neuvostoliiton laajentumista vastaan kylmän sodan aikana. Dulles oli mukana ydinaseiden täysimittaisen sotilaallisen käytön kehittämisessä ja ydinaseuhkailun toteuttaja. Joulukuussa 1954 Dulles solmi puolustussopimuksenTaiwanin kanssa. Vuonna 1956 Dulles vastusti englantilais-ranskalaista hyökkäystäEgyptiinSuezin kriisin aikana. Kuitenkin hän vuonna 1958 vastusti Egyptin presidenttiGamal Abdel Nasseria ja Yhdysvaltain ydinaseiden myyntiä Egyptille. Dullesilla oli myös nuorempi veliAllen Dulles, joka oliCIA:n johtaja Eisenhowerin virkakaudella.
Dulles oli syvästi uskonnollinen henkilö. Vuonna 1956 pitämässään puheessa Dulles sanoipuolueettomuuden olevan moraalitonta. Hänen mukaansa kaikkien vapaiden kansakuntien oli kannettava oma vastuunsa yhteisestä puolustuksesta kommunismin leviämistä vastaan. Tämän perusteella hän arvosteli varsinkinRuotsia vapaamatkustajaksi, joka pääsi oman puolueettomuuspolitiikkansa ansiosta läntisen puolustusliiton siipien suojaan.[6] Hänen kylmää suhtautumistaanSuomea kohtaan kuvaa, että hän kieltäytyi lähettämästä onnittelusähkettä vuonna 1956 presidentiksi valitulleUrho Kekkoselle, vaikka Yhdysvaltain Helsingin-suurlähettiläsJohn D. Hickerson oli sellaista ehdottanut.[7] Vuonna 1958 hän sairastui syöpään. Vähän ennen kuolemaansa, huhtikuun 15. päivänä 1959, Dulles palkittiin Vapauden mitalilla, Yhdysvaltain korkeimmalla siviileille myönnetyllä palkinnolla. Hänen mukaansa on nimettyWashingtonin Dullesin kansainvälinen lentokenttä ja John Foster High School (Sugar Land, Texas). Dullesin poikaAvery Dulles on ensimmäinen pappi, joka on suoraan valittukardinaaliksi.
Dulles kuoli 24. toukokuuta 1959. Hänen tilalleen Yhdysvaltain ulkoministeriksi nimitettiin ulkoministeriön alivaltiosihteeriChristian Herter.[8]