Mencionada por primera vez en 1136 bajo el nombre dePurrentru. En 1283, la ciudad recibe una franquicia del emperadorRodolfo de Habsburgo. Sin embargo, la situación se complica en el siglo XIII. Empeñada alConde de Montbéliard en 1236, la ciudad debe ser retornada a losFerrette, pero estos ya han cedido sus derecho alpríncipe-obispo de Basilea. El nuevo conde de Montbéliard,Reginaldo de Borgoña (hermano deOtón IV de Borgoña), no desea ver a su vecino aumentar su poder. Entra entonces en guerra contra el Obispo de Basilea y se apodera delcastillo de Porrentruy. Ese mismo año, para financiar su campaña bélica, Reginaldo otorga algunas franquicias, inmunidades y privilegios a los ciudadanos de la ciudad deMontbéliard. Finalmente el Príncipe-obispo, apoyado por el emperador, logrará derrotar a Reginaldo de Borgoña y recuperar sus antiguas posesiones. En 1386, el Obispo Imier de Ramstein tuvo que vender toda la región de Ajoie, junto con Porrentruy y su castillo, al conde Esteban de Montbéliard por 11.000 florines. A la muerte de este en 1397, Enriqueta de Orbe recibe la región como herencia. Diez años más tarde contraerá matrimonio conEverardo IV de Wurtemberg.
En 1409, Everardo IV confirma las franquicias de la ciudad y los ciudadanos de Porrentruy a Montbéliard. En 1461, los príncipes deWurtemberg deciden vender la región al obispo Juan de Venningen. En 1528, tras la llegada de lareforma protestante aBasilea, el príncipe-obispo se ve obligado a desplazarse e instalarse a Porrentruy, que se convertirá en la sede provisoria del obispado hasta 1828, cuando la sede será transferida a la ciudad deSoleura. Tras larevolución francesa, la región será anexada aFrancia, convirtiéndose laToma de Porrentruy en el primer episodio de lasguerras revolucionarias francesas. Porrentruy será la capital del nuevo departamento deMont-Terrible de 1793 a 1800. De 1800 a 1815 es capital de distrito en el departamento delAlto Rin. Tras elCongreso de Viena, Porrentruy será atribuida alcantón de Berna, junto con las demás antiguas dependencias del príncipe-obispo. Esto como compensación a las pérdidas territoriales sufridas por el cantón de Berna durante lainvasión francesa. Durante la época bernesa, Porrentruy fue capital del distrito de Porrentruy y fue confirmada en ese rol tras la creación del cantón del Jura en 1979. Más recientemente, la ciudad fue condecorada con elpremio Wakker de arquitectura en 1988.
La comuna está situada en la región deAjoie, al pie de lasmontañas del Jura, y es atravesada por elrío Allaine. El punto más alto del municipio es la cordillera que separa la ciudad de la comuna de Bure, que alcanza los 580 m. El municipio limita al noreste con la comuna deCoeuve, al este conAlle, al sureste conCourgenay, al sur conFontenais, al oeste conCourtedoux, al extremo noroeste conBure, y al norte conCourchavon. En 1997, el territorio del municipio estaba dividido entre bosques (41%) y explotaciones agrícolas (38%), con un 20% del suelo para uso residencial y 1% no utilizado.
Con una población de 6.610 habitantes (2008), Porrentruy es la segunda mayor ciudad del cantón del Jura tras la capitalDelémont. El 89,5% de la población esfrancófona, mientras que el 2,8% hablaalemán y el 2,2%italiano. En 1970 la población tuvo su mayor crecimiento con 7.827 habitantes. Desde entonces el número de habitantes ha descendido continuamente.