Hughes debutó a nivel profesional con elManchester United en 1983. Durante los 3 años siguientes demostró su capacidad goleadora, por lo que fue contratado por elFC Barcelona[1] y luego por elBayern de Múnich, pero solo estuvo una temporada en esos equipos extranjeros porque no triunfó en ellos. Por eso, regresó de nuevo alManchester United, donde vivió sus mejores temporadas de goleador. Posteriormente jugó en elChelsea FC, elSouthampton FC y elEverton FC antes de retirarse en 2002 en las filas delBlackburn Rovers FC.
Su carrera como entrenador empezó con la selección nacional de su país,Gales, en 1999,[2] donde estuvo cinco años. Consiguió clasificar aGales para la repesca de laClasificación para la Eurocopa 2004, pero perdió contraRusia.[3]
En junio de 2008, se incorporó alManchester City como nuevo técnico del clubsky blue.[5] Bajo su dirección, el conjuntocitizen finalizó 10.º en laPremier League 2008-09 y Hughes siguió en el banquillo; pero acabó siendo destituido a finales de 2009, cuando el equipo inglés ocupaba la 6.ª posición en laPremier League.[6]
Fulham
Dirigió alFulham en latemporada 2010-11,[7] dejando al elenco londinense en la zona templada de la clasificación y abandonando el cargo en el mes de junio.[8]
Queens Park Rangers
El 10 de enero de 2012, firmó por elQueens Park Rangers de laPremier League,[9] sumando 20 puntos en 18 partidos que bastaron para obtener la permanencia en la última jornada, pese a perder 3-2 ante elManchester City.[10] El 23 de noviembre de 2012, el entrenador galés fue destituido como entrenador delQueens Park Rangers, equipo que en la jornada 12 contaba tan sólo con 4 puntos y era último en la clasificación de laPremier League.[11]
Stoke City
El 30 de mayo de 2013, Hughes se convirtió en el nuevo entrenador delStoke City para laPremier League 2013-14.[12] El conjunto de Staffordshire terminó la primera vuelta de la competición en 12.º puesto y obtuvo la permanencia matemática a falta de 4 jornadas para el final,[13] terminando la temporada en 9.º lugar con 50 puntos, la mejor puntuación del club en la Premier.
El 27 de marzo de 2015, Hughes renovó como técnico delStoke City hasta 2018,[14] antes de volver a conseguir una cómoda permanencia y superando nuevamente el récord de puntos de losPotters.[15] En laPremier League 2015-16 elStoke City terminó nuevamente como 9.º clasificado.
El 6 de enero de 2018, tras caer a puestos de descenso en laPremier League y habiendo quedado eliminado deFA Cup ante elCoventry City, el club anunció su destitución.[16]
Southampton
El 14 de marzo de 2018, fue contratado por elSouthampton Football Club.[17] Dirigió al equipo inglés en las 8 últimas jornadas de laPremier League, logrando la permanencia,[18] por lo que renovó su contrato por tres temporadas más.[19] Sin embargo, el 3 de diciembre de 2018, el club anunció su despido después de que el equipo encadenara 10 jornadas sin ganar en laPremier League y ocupara puestos de descenso.[20]
Bradford City
El 24 de febrero de 2022, fue contratado por elBradford City.[21]El 20 de octubre de 2023, fue relevado de sus funciones luego de una serie de malos resultados.[22]