Denver loĝis la plej granda parto de sia vivo enAspen enKoloradio. Dum la1960-aj jaroj li komencis sian karieron ĉeThe Mitchell Trio, popolmuzika grupo kiu precipe konformiĝis al politika kaj socialasatiro. Post ŝanĝo en la konsisto, la grupo dum mallonga tempo nomiĝisDenver, Boise & Johnson. En 1969 John Denver komencis sian solokarieron. Lia kantoLeaving, on a Jetplane (Forirante en Jeto) fariĝis numero unu furorkanto por Peter, Paul kaj Mary. Kelkajn jarojn pliposte por John Denver alvenis la granda publika atento, unue perTake Me Home, Country Roads kaj unu jaron pliposte perRocky Mountain High.
En 1985 li aperis en aŭskulta kunsido de laUsona Senato, kiu okazis laŭ insisto deParents Music Resource Center (PMRC). Ĉi tiu agadgrupo, kunfondita deTipper Gore, volis per leĝdonado repuŝi la supozitan pereigan influon depopmuziko je usonaj junuloj. SamkielDee Snider kajFrank Zappa John Denver deklaris esti kontraŭ tiuj planoj.
Kiel aktoro Denver kunludis en la filmoOh, God! (Ho, Dio!) el1977 kunGeorge Burns. Post gastprezentado en laMuppet Show li dufoje partoprenis en la ludo kun la Muppets en speciala televida prezentado:John Denver and the Muppets: A Christmas Together (1979) kajJohn Denver and the Muppets: Rocky Mountain Holiday (1982).
Denver multfoje sin dediĉis al bonfaraj celoj. Li kelkfoje vizitisAfrikon por kontribui al la batalo kontraŭmalsatego. Krom tio li laboris por naturkonservado, inter aliaj enAlasko.
Jogn Denver mortis antaŭ la bordo deMonterey. Kiam la de li stirita aviadilo, (tipoRutan Long-EZ) kiun li ĵus antaŭe aĉetis, kraŝis. Oni supozas ke sensperteco kun la flugmaŝino estis la kaŭzo de la akcidento. Aliuloj eĉ opinias ke estis sinmortigo.