El març del1943, juntament amb la seva mare Maybelle i les seves germanes Helen i Anita formen el grupMother Maybelle & the Carter Sisters, un dels millors grups decountry de tots els temps. Malgrat no posseir el talent vocal de les seves germanes, va desenvolupar un do per la comèdia que va tenir molt bona acollida.[3]
El1950 s'integra al grup Opry format per diversos artistes que feien gires.[4] Aquí la família es feu amiga deHank Williams,Elvis Presley iJohnny Cash, amb qui comença a establir una complicada relació.[5] Amb la seva fesomia prima, June sovint optava per les actuacions còmiques del grup al costat d'estrelles comFaron Young iWebb Pierce.
Es va casar tres vegades, primer amb el cantant dehonky-tonkCarl Smith el9 de juliol de1952, del qual es divorcià el1956. Van tenir una filla: Rebecca Carlene Smith, àlies Carlene Carter. L'11 de novembre de1957, es va casar amb el camioner Edwin "Rip" Nix amb qui va tenir una filla Rozanna (Rosie Nix Adams). Se'n va divorciar el1966. Ambdues filles van arribar a ser cantants.
És en aquests moments que actua sovint fent duo ambJohnny Cash.[6] La seva relació es veu afectada per les caigudes de Johnny en la drogoaddicció i la beguda, de les quals se'n surt gràcies a l'ajuda de June i la seva família.
El1968 es va casar amb Johnny Cash, el seu tercer marit, després que aquest li demanés l'enllaç públicament en un concert.[7] La parella va tenir un fill dos anys més tard, John Carter Cash, també cantant.
El1967, va guanyar, conjuntament amb Johnny Cash, unpremi Grammy a la categoriaBest Country & Western Performance, Duet, Trio or Group (vocal or instrumental) per la cançóJackson.[8] El1970, van tornar a guanyar una altra vegada en la mateixa categoria amb la cançóIf I Were a Carpenter.[9]
El1999, va guanyar un altre premi Grammy per al seu àlbumPress On. El seu últim àlbum,Wildwood Flower, es va llançar pòstumament el2003 i va guanyar dos Grammys addicionals. Conté, a més, extractes de la pel·lícula de les sessions d'enregistrament que es van fer a la propietat familiar dels Carter aHiltons,Virgínia.
June Carter va morir el15 de maig del2003 aNashville,Tennessee, degut a les complicacions que va patir després d'una operació a cor obert.[10][11] Fou enterrada als Jardins Hendersonville Memory aHendersonville, Tennessee.[12] Johnny Cash va morir quatre mesos més tard.[13]
Johnny Cash va dir a la seva autobiografia:[calcitació]
June era la meva guia del camí. Em feia alçar quan estava dèbil, m'animava quan em descoratjava, i m'estimava quan estava sol i em sentia desemparat. És la dona més gran que mai he conegut. Ningú més, excepte la meva mare, se li acosta.