Catedral (1832), Basílica di San Venanzio, Església di San Filippo (barroca), Convent di Renacavata (1531), Convent de San Domenico (segle xiii, sobre una església dels dominics), Porta Caterina Cibo (monument barroc), Oratori de San Giovanni Decollato (renaixement), Palau de l'arquebisbe (construït entre 1572 i 1580 pel bisbe, alberga el Museu diocesà, incloent la Madonna in gloria e S. Filippo, de Tiepolo), Palazzo comunale Bongiovanni (renaixement), i el Palau Ducal (segle xiv, avui seu de la Universitat i la Biblioteca Valentiniana)
A la regió vivien elsCamerts, un dels pobles principals de l'Úmbria. Els romans van arribar a la regió el308 aC per explorar els boscos de Cimínia i rodalia, i van establir relacions amistoses amb aquest poble. No se sap res més, però el205 aC els camerts apareixen com aliats de Roma, a diferència d'altres estats de l'Úmbria i d'Etrúria. Polibi esmenta un combat amb els gals el296 aC a la regió dels Camerts però podria ser aClúsium que abans es deia Camertes. Els camerins que esmenta Valeri Màxim com a conquerits i reduïts a esclavatge per (probablement) Api Claudi (cònsol el268 aC) serien aquest poble, però en realitat Api Claudi va sotmetre elPicé i no hi ha constància de què els camerts foren mai esclaus com a poble.Ciceró esmenta un tractat pel que els Camerts eren federats a Roma amb iguals drets i assegurava els seus privilegis. La ciutat (Oppidum) dels Camerts no s'esmenta però devia ser la futura Camerino; fou anomenada antigamentCamerinum, i estava prop del Picé. Apareix per primer cop a les guerres civil que fou ocupada per un general pompeià amb sis cohorts, que després en van sortir davant l'avanç de Cèsar. Durant l'anomenada guerra dePerúsia, fou ocupada per Plancus amb dues legions. Durant el govern d'August el territori fou repartit entre colons militars però la ciutat va restar municipi, i va mantenir aquesta situació durant l'imperi. L'emperadorSèptim Sever va rebre una delegació municipal que li va agrair la confirmació dels seus antics drets. No obstant alguns autors pensen queCamerinum iOppidum Camertes fores diferents ciutats, però això té poca base.
Al segle v fou seu d'un bisbat. Va seguir la sort d'Itàlia després de la caiguda de l'Imperi. El533 la van perdre els gots i va passar alsromans d'Orient. Des del592 va pertànyer al ducat deSpoleto.Carlemany la va convertir en marca. Al segle x la marca era governada pels comtesMeinardi que tenien molts feus a les Marques i a l'Úmbria. El marquesat se suposa que va passar al marques Bonifaci (vers1050) que el va deixar a la seva filla Matilde, la qual el va deixar com a llegat a l'església el1077.
Es va constituir encomú el1115, inicialment gibelí, però més tard un dels principals del güelfs (1198). Degut a la seva aliança amb el Papa, les tropes imperials deManfred de Sicília, dirigides perPercivalle Doria van ocupar la ciutat i van matar bona part de la població, destruint la ciutat per complet (1259). La relíquia del sant local, Sant Venanci, se la van emportar els imperials. El1266 fou reconstruïda per Gentile di Varano, que a més va poder recuperar larelíquia del sant, i el poder local va passar a la famíliaVarano per més de dos segles, només amb un parell de breus dominis directes del Papa que van durar tres i deu anys.
Gentile I 1266-1284
Rodolf I 1284-1316
Berard I 1316-1329
Joan 1329-1344
Gentile II 1344-1355
Rodolf II 1355-1384
Joan I 1384-1385
Gentile III 1385-1399 (1390-1393 al papa)
Rodolf III 1399-1424
Gentile IV 1424- juliol del 1434
Berard II 1424-juliol del 1434
Joan II 1424-1434 (assassinat la primavera del 1434)
Piergentile 1424-1433
Domini del Papa 1434-1444
Rodolf IV 1444-1464
Juli Cèsar 1444-1502
El20 de juliol del1502 va ser ocupada perCèsar Borja que la va mantenir fins al2 de setembre de1502 que la va cedir aJoan Borja. El1503 el Papa la va tornar a Joan Maria Varano. El1515 la senyoria i vicariat de Camerino va ser elevat a ducat. El1521 Joan Maria fou deposat per son germà Segismund, però no va rebre mai la investidura pontificia i el1522 Joan Maria fou reposat amb dret hereditari. El1527 va passar a Caterina, de la famíliaCibo com a tutora de la duquessa Júlia, filla de Joan Maria. El 1534 va quedar integrada alDucat d'Urbino pel matrimoni de Júlia amb el duc d'Urbino, però la duqesa fou deposada pel papa el1535 i el va donar a Ercole Varano, fins al1539 en què va retornar al papa que el1540 la va cedir a Octavi Farnesi, duc deParma que la va posseir fins al1545, retornant altra vegada al papa que la va conservar cinc anys i el1550 la va infeudar a la famíliaDel Monte, representada per Baldovino del Monte, que va ser duc per cinc anys. Des del1555 va quedar definitivament integrada en els estats de l'Església fins que el1860 va passar a Itàlia.
El1727 es va fundar la universitat. El1787 el bisbat fou elevat a arquebisbat