Désigné commearchonte d'Athènes en524 av. J.-C.. En518, il est chargé par le fils dePisistrate,Hippias, du gouvernement de la Chersonèse, où il succède à son frère Stésagoras, mort assassiné. Miltiade se rend dans son nouvel État et s'enferme dans son palais, prétendant être affligé de la mort de son frère. Les principaux notables de la province s'étant rendu à son chevet pour prendre part à sa douleur, Miltiade les capture et les met en prison. Il épouse ensuite Hégésipyle, fille d’Olorus, roi deThrace[3].
En513, le roi dePerseDarius Ier, à la tête d'une grande armée, se rend maître de laThrace et fait de Miltiade l'un de ses vassaux. Miltiade accompagne ensuite le Grand Roi dans sacampagne contre les Scythes. Il est laissé à la garde du pont sur leDanube avec les autres Grecs. Darius ne s'étant pas présenté au jour fixé, il propose auxScythes et auxIoniens de brûler le pont et d'abandonner le Grand Roi à son sort, mais les Ioniens refusent[4].
En499, profitant de larévolte de l'Ionie, il s'empare deLemnos et d'Imbros. Cependant sa position devient rapidement intenable et il doit s'enfuir à Athènes, échappant de peu à la flotte perse. Il est aussitôt accusé d'avoir exercé latyrannie en Chersonèse, mais il est acquitté, signe de l'influence déclinante desAlcméonides et desPisistratides, ses adversaires.
Devenu l'un des dirigeants du partioligarchique, avec le soutien d'Aristide le Juste, il est élustratège et exerce une influence déterminante sur ses neuf collègues. À l'ecclésia il fait adopter un décret stipulant que le corps deshoplites s'avancerait au-devant des Perses et qu'un messager irait demander l'aide desSpartiates[2]. Selon l'historienPausanias, c'est sur les conseils de Miltiade que les émissaires perses venus à Athènes pour demander « la terre et l'eau » sont mis à mort[5].
Il est l'un des dix généraux qui commandent l'armée athénienne lors de labataille de Marathon en490. SelonHérodote, c'est lui qui détermineCallimaque à attaquer les Perses avant l'arrivée des renforts spartiates, contribuant ainsi à la victoire finale[6].
Profitant du prestige gagné à Marathon, il lance une expédition contrePáros, dans le but, peut-être, d'ébranler la domination perse dans lesCyclades, ou bien de s'emparer des richesses deThasos, la colonie de Paros. Quoi qu'il en soit, il est blessé devant la cité en489. Ses adversaires démocrates, en particulierXanthippe, le père dePériclès, trouvent là un prétexte pour l'accuser de trahison. Il est vrai que les Athéniens lui ont confié une flotte de 70trières sans qu'il dévoile son projet d'attaquer Paros. Après un procès inique, il est condamné à une lourde amende de cinquantetalents et, incapable de payer, il meurt en prison de lagangrène[7] en489. Cette version est contestée parHérodote[8].Platon, dramatisant ce procès, rapporte[9] dans sonGorgias que Miltiade a été condamné à être précipité auBarathre, mais, épargné grâce à l'intervention du premierprytane, il fut seulement emprisonné[10].