À l'origine, la volonté de créer une formationNFL auTexas a suscité l'opposition farouche desRedskins de Washington deGeorge Preston Marshall. Ce qui n'étonna pas les propriétaires des Cowboys,Clint Murchison Jr. etBedford Wynne car les Redskins avaient le privilège d'être l'équipe « représentant » l'Est des États-Unis dans la ligue depuis plusieurs décennies. Afin d'assurer la naissance de leur nouvelle équipe, Murchison et Wynne ont donc acheté les droits de l'hymne des Redskins,Hail to the Redskins, et ont menacé Preston George Marshall de l'interdiction de jouer cette chanson lors des matchs de son équipe. Ayant besoin de cette chanson qui faisait la fierté des Redskins, Marshall capitula, et la ville deDallas (Texas) obtint donc sa propre franchise de football américain le 28 janvier 1960. Cette confrontation indirecte entre les deux franchises était un présage de ce qui allait devenir l'une des plus importantes rivalités dans la NFL.
La franchise a connu deux âges d'or, chacun symbolisés par unquarterback charismatique. Le premier a eu lieu durant toute la décennie 1970 et le début des années 1980, au cours desquelles les Cowboys, menés parRoger Staubach, participent à pas moins de 5Super Bowl, en remportent 2 (leVI et leXII) et ne manquent les playoffs qu'à une seule reprise, en1974. L'équipe est alors l'une des meilleures de la NFL, d'où son surnom d'America's Team. Les années 1980 sont plus délicates pour la franchise texane. L'équipe ne parvient plus à être aussi efficace et commence à subir certains revers cinglants dont son premier bilan négatif de l'ère moderne de la ligue enregistré lors de lasaison 1986. Le fond est touché au cours de lasaison 1989, où les Cowboys évitent de justesse à devenir la première équipe à signer un bilan nul, en finissant avec une victoire et 15 défaites.
Paradoxalement, c'est cette saison catastrophique qui amène le deuxième âge d'or de la franchise. La dernière place de la ligue permet en effet aux Cowboys de signer dès le premier tour dedraft lequarterbackTroy Aikman. Aikman se révèle très vite comme un quarterback de qualité, et sa progression constante lui permet de ramener son équipe ensérie éliminatoire dès sa deuxième saison professionnelle. Il ne s'arrête pas là, et mène ensuite les Cowboys à deux Super Bowl consécutifs, leXXVII et leXXVIII, tous les deux gagnés contre lesBills de Buffalo. Au cours de lasaison 1994, ils échouent aux portes d'un historique troisième Super Bowl consécutif en se trouvant défaits par les49ers deSteve Young en finale de conférence. Lasaison 1995 les voit retourner au Super Bowl, leXXX, qu'ils remportent face auxSteelers de Pittsburgh, obtenant ainsi le troisième Super Bowl de « l'ère Aikman » et le cinquième de la franchise.
Les années suivant ce dernier Super Bowl sont plus compliquées pour les Cowboys, avec le déclin du niveau de Troy Aikman puis sa retraite en 2001. L'équipe signe ensuite des bilans contrastés, en ne remportant que trois fois le titre de sa division depuis 1996. Elle ne revient d'ailleurs que périodiquement en série éliminatoire, où elle se trouve à chaque fois défaite dès son premier match, qu'il soit de wild card ou de division. Cette « malédiction » de près de 15 ans s'arrête le 9 janvier 2010, quand les Cowboys remportent leur premier match en série éliminatoire depuis 1996 contre lesPhiladelphia Eagles.
L'équipe aujourd'hui, ne fait plus partie pour le moment de l'élite des équipes de la NFL, mais jouit encore d'un grand prestige aux États-Unis du fait de son histoire, de son palmarès et de la place majeure qu'elle a occupée des décennies durant.
12 titres de la division NFC East (1967, 1968, 1969, 1970, 1971, 1973, 1976, 1977, 1978, 1979, 1981, 1985) 5 titres de la conférence NFC (1970, 1971, 1975, 1977, 1978) 1 titre de la conférence NFC Eastern (1966) 18 apparitions en série éliminatoire NFL Vainqueur de 2Super Bowls (VI en 1971 etXII en 1977) Entraîneur de l'année 1966 par l'Associated Press[1] Entraîneur de l'année 1966 par Sporting News[1] Trophée de l'entraîneur de l'année 1966 décerné par laNFL[1] Trophée de l'entraîneur de l'année 1975 décerbé par l'UPI[1] Intronisé auPro Football Hall of Fame en 1990
2 titres de la division NFC East (1992, 1993) 2 titres de la conférence NFC (1992, 1993) 3 apparitions en série éliminatoire NFL Vainqueur de 2Super Bowls (XXVII saison 1992 etXXVIII 1993) Entraîneur de l'année 1990 parAssociated Press[1] Trophée de l'entraîneur de l'année 1990 décerné par laNFL[1] Intronisé au Pro Football Hall of Fame en 2020
3 titres de la division NFC East (1994, 1995, 1996) 1 titre de la conférence NFC (1995) 3 apparitions en série éliminatoire NFL Vainqueur duSuper Bowl XXX (saison 1995)