En 1197, un château fut construit au bord de la rivièreAyr. Peu de temps après, en 1205, le roiGuillaume créa un bourg à Ayr.
Le, le premier Parlement d'Écosse se réunit là, sous le règne deRobertIer. La ville était autrefois connue commeInverair ouInverayr, et cet usage est encore conservé dans la forme gaélique écossais du nom « Inbhir air ».
En 1230, les frèresDominicains arrivèrent à Ayr. Selon une légende, les élites anglaises invitèrent des Écossais à une réunion à Ayr, à la fin duXIIIe siècle, mais ils les capturèrent et les pendirent. En guise de revanche,William Wallace mit le feu à des granges où les soldats anglais étaient hébergés et ils furent ainsi brûlés vifs. Malgré tout, Ayr était aux mains des Anglais de 1301 à 1312[1].
Plus tard, la ville fut utilisée comme une base et forteresse pour quelques-uns des hommes deCromwell. Cromwell construisit un énorme mur autour de certaines zones de la ville, dont la plupart sont encore visibles aujourd'hui. La tour St John's était, à l'origine, une grande église massive, mais elle fut détruite, et la tour fut utilisée par des laïcs.
Vers le milieu duXVIIe siècle, la population d'Ayr était probablement de plus de 2 000 habitants et elle continua de croître. Vers le milieu duXVIIIe siècle, elle était probablement autour de 4 000 habitants.
En 1760, Sir Thomas Wallace créa une nouvelle colonie qu'il appela Wallacetoun.
Malgré son incapacité à s'industrialiser, la population de Ayr augmenta rapidement. En 1801, la population de la paroisse de Ayr était presque de 5 500 habitants. Le long de la rivière, Newton avait une population d'un peu plus de 1 700 habitants. Selon les normes de l'époque, Ayr était une ville de taille raisonnable, et elle ne tarda pas à devenir beaucoup plus grande. En 1851, la population atteignait 21 000 et 31 000 à la fin duXIXe siècle.
En 1880, on trouvait déjà des lieux touristiques avec animations, une digue, des vendeurs de crème glacée et des croisières de plaisance. En 1902, le Comité du tourisme local ajouta des abris, des hébergements, des toilettes et des aires de baignade. En 1911, un nouveau pavillon s'ouvrit et accueillait des spectacles de variétés d'été. Tous ces aménagements contribuèrent à faire d'Ayr l'un des principaux sites touristiques à l'extérieur de Glasgow.
AuXXe siècle, Ayr continua de croître lentement. En 1951, la population de la ville était de 44 000 habitants. Dans les années 1920 et 1930, des logements sociaux furent construits, beaucoup d'autres furent construits après 1945. Ayr est restée une ville à vocation touristique et commerciale plutôt qu'industrielle. Toutefois, le port reste très actif. À partir de 1901, les tramways électriques parcoururent les rues d'Ayr, mais ils furent arrêtés en 1931.