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海洋漁業の魚群探査機パイロットの月岡は、岩戸島に不時着した同僚の小林の救助に向かう為、島へ着陸する。そこで2人は、頭上の断崖で激しく戦うゴジラと新たな巨大怪獣を目撃する。二大怪獣は戦いながら海に落ち、2人は辛くも脱出する。

数日後、大阪市警視庁では古生物学者の山根恭平博士と、同僚の田所博士を招いての緊急会議が開かれる。月岡と小林の証言により、ゴジラと戦っていた新たな怪獣は、ゴジラと同時代に生息した凶暴な肉食恐竜のアンキロサウルス、通称アンギラスであることが判明する。両者は水爆実験の影響で現代に蘇ったのだ。早速、このゴジラの東京襲撃を知る山根博士に対策案が求められるが、山根博士は「ゴジラを防ぐ方法は残念ながら、一つもありません」と答えるのみだった。ゴジラの猛威を伝える記録フィルムが上映され、改めて関係者たちは息をのむ。山根博士は、ゴジラを葬り去れる唯一の手段であるオキシジェン・デストロイヤーが芹沢博士の死によって使用できない以上、水爆実験の記憶から光を憎悪して向かって行くゴジラの性質に基づき、徹底した灯火管制を敷いて可能な限り市街地から遠ざけるのが最良だと提言する。

ジェット戦闘機隊のレーダー探査により、紀伊水道のはるか南方に潜むゴジラの姿が捉えられる。海上防衛隊のフリゲート艦が追撃に向かい、田所博士はゴジラが紀州および紀伊水道沿岸に上陸すると予想する。その海域は海洋漁業にとって最重要漁区であり、社長以下一同は心配するもゴジラが進路を変えたことから、大阪市は安堵に包まれる。月岡は婚約者である社長令嬢の秀美とダンスホールでつかの間の逢瀬を楽しむが、そこにゴジラが大阪湾内へ転進したという緊急警報が流れ、ダンスホールはパニックとなる。月岡と秀美は新大阪駅付近の社長宅へと避難するも既に小林が駆け付けていた。社長は工場へ行ったと聞かされ秀美を残し月岡と小林は工場へ向かう。

ゴジラ襲来を受け、大阪市は厳重な灯火管制が敷かれる。その夜、大阪水上警察署を拠点に防衛隊が集結し、港区沿岸には特車部隊が砲門を揃える。その眼前の海面から現れたゴジラは、飛来したジェット戦闘機隊が投下した照明弾により、外海へ誘導されていく。しかし同じ頃、護送車で移送中だった囚人たちが脱走したうえ、そのうち3人は近くにあったタンクローリーに乗って逃走し、警官や月岡らの追跡を受ける。その結果、タンクローリーはガソリン貯蔵所に迷い込み、石油タンクに突っ込んで大爆発を起こしてしまう。たちまち発生した大火災の光により、ゴジラは此花区へ上陸する。その後を追うように上陸したアンギラスとの激戦により、海洋漁業の本社工場は壊滅する。激戦を繰り広げた末、ゴジラは大阪城の付近でついにアンギラスを下すと、その遺骸を白熱光で大阪市街ごと焼き払い、大阪湾へ姿を消す。

海洋漁業は支社のある北海道を中心としての活動を余儀なくされるが、小林は北海道で地元の女性と恋に落ち、「花婿」の愛称で親しまれる。業務は順調であり、月岡と秀美の北海道訪問を受けた宴会が料亭で開かれる。月岡はこの料亭で、戦時中に同じ旧日本海軍の飛行機隊にいた旧友の田島・池田両航空防衛隊員と再会する。しかし、一同のもとにゴジラが海洋漁業の漁船を撃沈したとの報が飛び込んでくる。

月岡は田島らとともにゴジラの捜索に向かい、神子島に向かって泳ぐゴジラを発見する。これを受け、小林は月岡に代わりを申し出て飛行機で飛び立つ。事務所に恋人の写真を残していた小林はゴジラの足止めを務めるが、攻撃隊の到着後に海へ逃れるゴジラを遮ろうとしたところで白熱光を浴びせられ、飛行機ごと島の雪山に激突して犠牲となる。これがきっかけで発生した雪崩を見た月岡たちは、小林が命と引き換えに残したヒントと捉え、爆撃で雪崩を起こしてゴジラを雪中に生き埋めにする作戦を考案する。そして、月岡も含めた戦闘機隊によって決行された作戦は成功し、ゴジラは雪中に生き埋めとなる。小林の無念を晴らした月岡は、感無量の思いで「小林、とうとうゴジラをやっつけたぞ」と呟くのだった。