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異常気象に見舞われた日本。1月にもかかわらず猛暑が続き、連夜流星群が地球に飛来するなか、1つの巨大な隕石が黒部ダム付近へ落下した。時を同じくして、警視庁の進藤刑事は極秘来日するセルジナ公国のサルノ王女の護衛を命じられたが、彼女を乗せたチャーター機は暗殺者の仕掛けた爆弾によって墜落する。その後、金星人を名乗って地球の危機を訴える男装の女性が東京に現れ、ラドンの復活やゴジラの出現を予言するが、信じる者はいなかった。

進藤は男装の女性が死亡したはずのサルノ王女だと確信し、単独で捜査を開始する。その頃、テレビ出演のために日本を訪れていた小美人たちは、予言を信じて船に乗ることを避ける。進藤の妹の直子は男装の女性を保護して横浜市内のホテルに宿泊したが、セルジナから来た暗殺団も彼女をサルノ王女と見抜き、ホテルを襲撃する。そこへ、阿蘇山から出現したラドンと船を襲って海から現われたゴジラが上陸して戦闘を開始し、小美人たちの機転もあって暗殺団の計画は失敗する。

進藤たちは、サルノ王女の精神疾患を疑い、彼女を富士山麓にある精神医学の権威・塚本博士の研究所へ連れて行くが、診察の結果は正常と出た。実は、サルノ王女には金星文明の滅亡を避けて地球へ逃れてきた金星人の血が流れており、それが予知能力を発揮していたのだ。まもなく、5000年前に金星を滅ぼした宇宙最強の怪獣キングギドラが姿を現すと語ったサルノ王女の言葉通り、黒部ダムの隕石からキングギドラが誕生する。

日本各地を荒らし回るキングギドラに対抗するため、小美人はインファント島から守護神モスラを呼び、モスラは自分と力を合わせてキングギドラと戦うよう、ゴジラとラドンに呼びかける。ゴジラとラドンはモスラを拒絶するが、キングギドラに単身戦いを挑むモスラの姿に心を動かされ、加勢する。こうして三大怪獣の猛攻を受けたキングギドラは、ついに空の彼方へ逃げ去る。暗殺団はキングギドラが起こした落石によって全滅し、サルノ王女も自我を取り戻す。

すべてが終わり、サルノ王女は進藤に抱いた淡い恋心を明かすと、静かにセルジナへの帰国の途に就いた。モスラと小美人もインファント島への帰途に就き、初めて人類との全面抗争を回避できたゴジラとラドンは、海を渡るその姿を岸壁から見送るのだった。