巨大台風8号が日本を通過した翌日、毎朝新聞の記者である酒井と助手の純子は、高潮の被害を受けた倉田浜干拓地で虹色に光る肉片のような物体を見つける。一方、静之浦の海岸には巨大な卵が漂着する。ハッピー興行社の熊山は漁民から卵を買い取り、静之浦の海岸に孵化施設を兼ねたレジャーランド「静之浦ハッピーセンター」の建設を始める。
三浦博士と酒井らは巨大な卵を調査するが、彼らの目の前に小美人が現れる。小美人によると、巨大な卵はインファント島に唯一残っていたモスラの卵で、卵を失った島の人々は悲しんでいるという。酒井たちは卵を返還するよう抗議活動を始めるが、熊山はそれに応じないどころか、小美人まで売るように言い放つ。実は大興行師・虎畑二郎が熊山の後ろ盾となっており、抗議活動は頓挫する。落胆した小美人は、インファント島に帰ってしまう。
そんな折、酒井と純子は三浦に呼び出され、放射能洗浄を受ける。倉田浜で見つけた物体から、放射能が検出されたのだ。酒井たちは調査のために倉田浜干拓地へ赴くが、その眼前でゴジラが出現し、四日市のコンビナート地帯と名古屋市を蹂躙する。酒井たちはインファント島に飛び、原住民たちにモスラの力を借りたいと懇願するが、「悪魔の火」と呼ぶ核実験によって島を荒らされ、モスラの卵の返還をも拒まれた原住民たちと小美人は激しい人間不信を抱いていた。しかし、酒井たちの必死の訴えを聞き入れたモスラは、寿命が近づく身を押して日本へ飛び立つ。
ゴジラは、金銭トラブルから熊山を射殺してしまった虎畑が滞在するホテルを破壊し、虎畑もその際に逃げ遅れて落命する。ゴジラがモスラの卵がある静之浦に迫ったところへモスラが飛来し、寿命と引き換えの武器である毒鱗粉をも用いた戦いを繰り広げるが、ゴジラへの決定的なダメージとはならず、モスラは最後の力で卵をかばうように着地し、絶命してしまう。
モスラに勝利したゴジラに対し、自衛隊は3000万ボルトに達する放電作戦で挑む。ゴジラは凄まじい電圧にもがき苦しむが、装置は限界を超えた放電を強行したために故障してしまったうえ、ゴジラの反撃によって特車隊も壊滅させられる。無敵となったゴジラが小学校の教師と生徒たちが残された岩島に迫り、小美人が祈りの歌を歌う中、モスラの卵が孵化し始める。
孵化した双子の幼虫モスラは岩島に向かい、ゴジラに糸を吹き付けて動きを封じ、撃退する。まもなく、無事に教師と生徒たちを救出した酒井たちは、インファント島に帰っていく幼虫たちと小美人を見送りながら、人間不信のない社会を作ることを決意するのだった。
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