1960年代の東京・さくら元町。少年下町シンは新聞配達のアルバイトをしながら、唯一の肉親である病気の母を懸命に支えていた。しかし謎の妖怪が母に取り憑き、母は突然操られたように家を飛び出した末、車に轢かれて命を落としてしまう。自暴自棄に至ったシンは母の後を追おうと川に飛び込もうとした時、高城イツキに引き止められ「死んだって母さんには会えない」「最後まで投げるな」と諭す。イツキの姉も同じようにビルから飛び降り命を落とし、それは魂を奪う妖怪・玉藻前（タマモ）の仕業であるという真相に至った。
妖怪から魂を取り戻すと誓うシンとイツキのもとに、有星タエという少女が現れ、シンの背後に守護霊スーさんを見つける。妖術師見習いであり霊や妖怪が見えるという彼女にイツキは協力を仰ぐ。タエも、祖母が別の妖怪に襲われたと語る。
イツキは自宅である屋敷にて、こちらも妖怪を味方に付け対抗すべく、かつて入手した妖怪を呼び出すアイテム「妖怪アーク」を見せ、これを使うための「妖怪ウォッチ」が必要とあり、古い山姥屋敷（やまんばやしき）を探索する。3人は山姥に襲われるもののタエの祖母を救出し、ついに妖怪ウォッチを見つける。妖怪ウォッチは選ばれし者でない人間の腕からは外れてしまうが、シンが付けたところ外れる事はなく、妖怪ウォッチの使い手となる。
シンは妖怪ウォッチとアークで猫又・河童・座敷童子の3体を呼び出す。個性が強くマイペースな彼らに皆は困惑するものの、タマモを見つけ出し戦いの末に懲らしめる。しかしタマモは、魂を奪ったのは「閻魔大王様の命令」だと語る。そこで3人は閻魔大王に会うため、タエの祖母が作った妖怪切符で妖魔界行きの列車に乗り、無事妖魔界へたどり着く。
妖魔界で閻魔大王に申し出を立てた3人は、折しも開かれていたエンマ武闘会に出場する事になる。そこでは閻魔大王の息子・紫炎が次期大王の座を争奪すべく暗躍していた…。
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イツキは自宅である屋敷にて、こちらも妖怪を味方に付け対抗すべく、かつて入手した妖怪を呼び出すアイテム「妖怪アーク」を見せ、これを使うための「妖怪ウォッチ」が必要とあり、古い山姥屋敷（やまんばやしき）を探索する。3人は山姥に襲われるもののタエの祖母を救出し、ついに妖怪ウォッチを見つける。妖怪ウォッチは選ばれし者でない人間の腕からは外れてしまうが、シンが付けたところ外れる事はなく、妖怪ウォッチの使い手となる。
シンは妖怪ウォッチとアークで猫又・河童・座敷童子の3体を呼び出す。個性が強くマイペースな彼らに皆は困惑するものの、タマモを見つけ出し戦いの末に懲らしめる。しかしタマモは、魂を奪ったのは「閻魔大王様の命令」だと語る。そこで3人は閻魔大王に会うため、タエの祖母が作った妖怪切符で妖魔界行きの列車に乗り、無事妖魔界へたどり着く。
妖魔界で閻魔大王に申し出を立てた3人は、折しも開かれていたエンマ武闘会に出場する事になる。そこでは閻魔大王の息子・紫炎が次期大王の座を争奪すべく暗躍していた…。